Serinproteasen mit Hilfe von ab-initio, semiempirischen quantenchemischen Rechnungen und
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- Bastian Dieter
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1 Diss. ETH Nr Untersuchung der Beziehung von Struktur und Aktivität von Serinproteasen mit Hilfe von ab-initio, semiempirischen quantenchemischen Rechnungen und molekularmechanischen Simulationen ABHANDLUNG zur Erlangung des Titels DOKTOR DER NATURWISSENSCHAFTEN der EIDGENÖSSISCHEN TECHNISCHEN HOCHSCHULE ZÜRICH vorgelegt von Peter Zbinden Dipl. Chem. ETH geboren am 6. März 1958 von Albligen (BE) Angenommen auf Antrag von: Prof. Dr. M. Dobler, Referent Prof. Dr. H. Dutler, Korreferent Prof. Dr. W. F. van Gunsteren, Korreferent Zürich 1992
2 183 Zusammenfassung Intrinsische geometrische Restriktionen für die Reaktion von Serinproteasen mit Peptid substraten wurden abgeleitet, die eine Beschreibung von Modellen entlang des Reaktions pfades erlauben Damit konnten strukturelle Gründe für das Verhalten verschiedener Substrate gefunden und Vorschläge zur Entwicklung neuer Inhibitoren erarbeitet werden Für die Ableitung der intrinsischen Restriktionen wurden ab-initio und semiempirische quantenchemische Rechnungen durchgeführt Das Verhalten von Peptidsubstraten und Inhibitoren wurde mit molekularmechanischen Rechnungen untersucht und die berechneten Modelle mit Röntgenstrukturen aus der Brookhaven Protein Data Bank verglichen Die räumlichen Lagen der katalytisch aktiven Aminosäuren wurden durch den Vergleich aller 24 in der Brookhaven Protein Data Bank vorhandenen Röntgenstrukturen von Trypsin und Trypsinogen analysiert Besondere Aufmerksamkeit wurde der Sertenkette von Histidin 57 gewidmet, da bei der enzymatischen Hydrolyse von Peptiden das Hydroxyiproton vom katalytisch aktiven Senn 195 über die Sertenkette von Histidin 57 auf das Stickstoffatom der spaltbaren Bindung übertragen wird Im freien Enzym ist die Wasserstoffbrücke zwischen Senn 195 und Histidin 57 schwächer als in Komplexen mrt natürlichen Inhibitoren Zur Bildung einer guten Wasserstoffbrücke zwischen Histidin 57 und dem Stickstoffatom der spaltbaren Bindung sind für die katalytisch aktiven Reste Konformationsänderungen der Proteinhauptkette von ca 8 und der Sertenketten von ca 10 nötig Die Überlagerung entsprechender Strukturen zeigt, dass die unterschiedlichen Lagen des Imidazoinngs von Histidin 57 grösstenteils durch Verändern von %\ (His57) erreicht werden können Die Differenzdistanzen zwischen allen Atomen der katalytisch aktiven Reste dieser Strukturen sind s 0 8 A und entsprechen der ein- bis zweifachen aus den Temperaturfaktoren berechneten Abweichung von den mittleren Atompositionen Die mittlere Differenzdistanz zwischen allen Ca-Atomen beträgt 0 2 A Obwohl sich die natürlichen Inhibitoren in ihren Gesamtstrukturen stark unterscheiden, weisen sie sehr ähnliche Konformationen für das Segment auf, weiches unmittelbar in die aktive Stelle im Enzym bindet Dies gilt sowohl für freie Inhibitoren als auch für Komplexe zwischen Serinproteasen und Inhibitoren Die mittlere Konformation des Fragmentes x2-x1-y1 (Nomenklatur siehe Seite 1) mit erlaubten Abweichungen von + 3o (entspricht ± ) wird nur gerade in 0 15 % sämtlicher in der Brookhaven Protein Data Bank vorhandenen Proteinstrukturen gefunden Dabei weist vor allem die Aminosäure in xl eine besondere Hauptkettenkonformation auf (c> = -105, \jr = 30 ) Somit müssen Peptide diese Konformation annehmen können, um produktiv in die aktive Stelle zu binden Das gilt auch für die Autolyseregion in Trypsin sowie die durch Trypsin spaltbare Bindung in Chymotrypsinogen, die in den vorhandenen Röntgenstrukturen ausserhalb dieses Konformationsbereichs liegen
3 184 Dihydroxyaminomethan (1) und 1-Hydroxy-1-methoxy-l-(N-methylamino)ethan (2) sind einfache Modelle einer tetraedrischen Zwischenstufe für die enzymatische Peptidhydrolyse durch Serinproteasen. Die Modelle enthalten alle relevanten Atome zur Beschreibung der intrinsischen Verhältnisse der Hydrolyse. Konformationsanalysen von 1 und 2 in verschiedenen Protonierungszuständen wurden mittels ab-initio und semiempirischen quantenchemischen Rechnungen durchgeführt. Daraus konnten intrinsische geometrische Restriktionen abgeleitet werden, die von Peptidsubstraten und der katalytisch aktiven Region von Serinproteasen für eine optimale Reaktion erfüllt sein müssen und die sich durch Torsionswinkel beschreiben lassen. Aufgrund der Analyse der Bindungslängen sollte die Bildung der tetraedrischen Zwischenstufe durch den nucleophilen Angriff der Hydroxylgruppe von Serin 195 basenkatalysiert in der anionischen Form von 1 und 2 erfolgen, welche sehr lange C-O-Bindungen aufweist. In der für die Reaktion günstigsten Konformation von 2 ist dabei die C-O-Bindung sogar länger als die zu spaltende C-N- Bindung. Die Anwendung stereoelektronischer Prinzipien erfordert eine Inversion am Stickstoff der spaltbaren Peptidbindung. Die anschliessende Spaltung der C-N-Bindung sollte in der kationischen oder zwitterionischen Form von 1 und 2 erfolgen, da diese die längsten und damit die labilsten C-N-Bindungen aufweist. Dieser Wechsel zwischen Basenund Säurenkatalyse während der Reaktion ist nur enzymatisch möglich. Mit molekularmechanischen Simulationen von Komplexen zwischen Trypsin (aus Rindern) bzw. Kallikrein (aus Schweinen) und Di- und Tripeptidsubstraten wurden Struktur- Aktivitätsbeziehungen abgeleitet. Trypsin bindet eine zur spaltbaren Bindung benachbarte Argininseitenkette in x1 besser als Kallikrein. Beide Enzyme weisen zu diesem Zweck eine Aspartatseitenkette (Asp189) auf. In Kallikrein bildet aber eines der Carboxylatsauerstoffatome eine Wasserstoffbrücke mit der Seitenkette von Ser226. Deshalb kann die Argininseitenkette schlechtere Wasserstoffbrücken eingehen. Trypsin weist an dieser Stelle ein Glycin auf. Ausserdem kann in Trypsin die Guanidiniumgnjppe zusätzlich über ein Wassermolekül und die Sertenkette von Glutamin 192 mit der Carbonylgruppe des Substrats in x2 vernetzt werden. Kallikrein weist an der Position 192 ein Methionin auf, das die entsprechende Vernetzung verhindert. Trypsin bevorzug in x2 Aminosäuren mit einer kleinen Seitenkette (Ala), während Kallikrein grosse Seitenketten bevorzugt (Phe). Aus den Simulationen konnten dafür strukturelle Gründe abgeleitet werden. Die Reaktivität der Substrate korreliert mit der Direktionalität für den nucleophilen Angriff [9], d.h. die besten Substrate weisen die beste Direktionalität auf. Ausserdem kann das kinetische Verhalten in erster Näherung empirisch mit den berechneten Enzym-Substrat-Energien beschrieben werden. Alle simulierten tetraedrischen Zwischenstufen weisen Konformationen auf, die nahe derjenigen von 2 für eine optimale Reaktion liegen. Grössere Abweichungen (> 60 ) von der geforderten Konformation verhindern eine Reaktion. Dies zeigt eine Röntgenstruktur eines Komplexes zwischen Trypsin und einem Pentapeptid mit einer N-methylierten Peptidbindung [57], welche einer tetraedrischen Zwischenstufe vor N-Inversion zu entsprechen scheint. Die Methylgruppe erzwingt bedingt durch stensche
4 185 Hinderungen mrt dem Enzym eine Konformation, die übertragen auf die anionische Form von 2 eine um 6 kcal/mol höhere Energie aufweist als entsprechende tetraednsche Zwischen stufen von normalen Peptidsubstraten Molekularmechanische Simulationen von Komplexen zwischen Chymotrypsin und einem Dipeptid mrt bzw ohne N-Methylgruppe zeigen, dass in dieser alternativen Konformation mit einem N-methyherten Dipeptid eine tiefere Gesamt energie erhalten wird als in der "normalen" Konformation Die Energie liegt aber noch deutlich über derjenigen mrt dem nichtalkyherten Peptid Der energetische Unterschied verschwindet erst nach der N-Inversion Die Verhinderung der Pyramidahsierung bzw der Inversion des Stickstoffs der spaltbaren Bindung bildet einen möglichen Ansatz zur Entwicklung neuer Inhibitoren Zu diesem Zweck wurden molekularmechanische Simulationen mit Peptiden durchgeführt, in weichen der Stickstoff der spaltbaren Bindung eine starke Wasserstoffbrücke mrt dem Peptid selber bildet Die Seitenkette eines Glutamats in y1 kann eine entsprechende Brücke eingehen, welche bei der Bildung der tetraednschen Zwischenstufe zerstört wird Verschiedene Sequenzen wurden ausprobiert, um die Glutamatseitenkette in dieser Position zu fixieren Interessanterweise zeigen die meisten Ovomucoid-Inhibitoren ein entsprechendes Glutamat Mit einem Aspartat in y1 kann nur eine schlechte Wasserstoffbrücke erhalten werden, da die Seitenkette zu kurz ist Ausserdem behindert die Verzweigung am Cß in y1 im Falle von Isoleucm den nucleophilen Angriff der Hydroxylgruppe von Senn 195 zur Bildung der tetraedrischen Zwischenstufe wie auch den Protonentransfer von Histidin 57 auf das Stickstoffatom der spaltbaren Bindung nach erfolgter N-Inversion Ein entsprechendes Hexapeptid mit Glutamat in y1 wurde von B A Pabsch (Diss in Vorbereitung) synthetisiert und analysiert und zeigt eine starke Verlangsamung der enzymatischen Spaltung durch Trypsin [25] Simulationen der enzymatischen Rückreaktion zeigen, dass die Bildung der tetraednschen Zwischenstufe aus einem Acylenzym und Glutamat erschwert wird, da eine Wasserstoff brücke des nucleophilen Stickstoffs mit der Glutamatseitenkette die Direktionalität für den nucleophilen Angriff stark verschlechtert In der tetraedrischen Zwischenstufe ist diese Wasserstoffbrücke zerstört Wird Alanin verwendet, ist keine analoge Wasserstoffbrücke vorhanden und die Rückreaktion sollte leichter erfolgen Entsprechende Peptide wurden von P Benz (Diss in Vorbereitung) synthetisiert und die Kinetik gemessen Die experimentellen Resultate stehen im Einklang mrt den Simulationen [24]
5 186 Summary Intrinsic geometrical restrictions for the reaction of serine proteases with peptide Substrates were derived which allow the description of modeis along the reaction path. Structural reasons for the behaviour of several Substrates coukj be found and propositions for the development of novel inhibitors were made. The intrinsic restrictions were derived using ab initio and semiempirical quantum Chemical calculations. The behaviour of peptide Substrates and inhibitors was investigated using molecular mechanical methods and the calculated modeis were compared with X-ray structures from the Brookhaven Protein Data Bank. Spatial posttions of catalytic active residues from all 24 X-ray structures of trypsin and trypsinogen deposited in the Brookhaven Protein Data Bank were analyzed and compared. Special attention was given to the Position of the side chain of histidine 57 because it is involved in the transfer of the hydroxyl proton of the catalytically active serine 195 to the nitrogen atom of the scissible bond. The hydrogen bond between serine 195 and histidine 57 is weaker in the free enzyme than in complexes with natural inhibitors. Conformational changes in the catalytic residues to form a good hydrogen bond between histidine 57 and the nitrogen of the scissible bond are of the order of 8 for backbone torsion angles and 10 for side chains. Superposition of corresponding structures shows that the two different positions of the imidazole ring of histidine 57 can be reached by changing xl (His 57). The difference distances between all atoms of the catalytically active residues of these structures are < 0.8 A corresponding to between once to twice the magnrtude of the deviation from the mean atomic positions derived from the observed temperature factors. The mean difference distance between all Ca atoms is 0.2 A. The conformation of the inhibitor segment which binds into the active Site of the enzyme is very similar for all natural inhibitors despite large differences in their overall structures. This holds for free inhibitors and for enzyme-inhibitor complexes. The mean conformation of the fragment x2-x1-yl (nomenciature cf. page 1) with allowed deviations of ± 3 c (corres ponding to ± ) is only found in 0.15 % of all entries of the Brookhaven Protein Data Bank. Especially the residue in Position x1 shows a unique main chain conformation {*> -105, = y 30 ). Therefore peptides have to be able to adopt this special conformation = for productive binding into the active Site. This is also valid for the autoiysis loop of trypsin and for the scissible bond in chymotrypsinogen cleaved by trypsin. They lie outside the allowed conformational ränge in the corresponding X-ray structures. Dihydroxyaminomethane (1) and 1-Hydroxy-l-methoxy-l-(N-methylamino)ethane (2) are simple modeis of a tetrahedral Intermediate of the enzymatic peptide hydrolysis by serine
6 187 proteases These modeis contain all relevant atoms for the considered reaction and therefore describe the intrinsic requirements for the hydroiysis Conformational anaiyses of 1 and 2 in vanous protonation states were performed using ab inrtio and semiempincal quantum chemical methods leading to geometncai restnctions which should be obeyed by Substrates and the active Site of senne proteases for an optimal reaction Accordingly to the analysis of the bond lengths the formation of the tetrahedral intermediate by the nucleophihc attack of the hydroxyl group of serine 195 should occur catalyzed by bases in the anionic forms of 1 and 2 showing a very long C-O-bond The most favourable conformation of 2 for this reaction shows an even longer C-O-bond to be formed than the C-N-bond to be broken Application of Stereo electroncal principles requires an Inversion at the nitrogen of the scissible bond The subsequent breakdown of the C-N-bond should occur in the cationic or zwittenonic forms of 1 and 2 showing the longest and therefore most labile C-N-bonds This change between base and acid catalysis during the reaction can solely be achieved by enzymes Molecular mechanical simulations of complexes formed by bovine trypsin and porcine kallikrein respectively and dl- or tripeptide Substrates led to structure-activity relationships An argmine side Cham iocated in xl adjacent to the scissible bond is bound stronger by trypsin than by kallikrein For that purpose both enzymes utilize a side chain of an aspartate (aspl89) but in kallikrein one of the carboxylate oxygens is already mvolved in a hydrogen bond with the side chain of serine 226 leading to weaker hydrogen bonds for the argmine side Cham Trypsin contams a corresponding glycine In trypsin the guamdinium group can additionally form a network of hydrogen bonds to the carbonyl group Iocated in x2 mvolving a water molecule and the side chain of gkitamine 192 Kallikrein has a methionine at Position 192 preventing a similar network Trypsin prefers amino acids with small side Chams (ala) in x2 whereas kallikrein prefers large side Chams (phe) Structural reasons for this behaviour could be denved from the simulations The reactivity of the Substrates correlates with the directionalrty of the nucleophihc attack [9], which means that the most reactive Substrates show the best directionalrty In addrtion the kinebc behaviour can empincally be descnbed in a first approximation by the calculated enzyme-substrate energies All simulated tetrahedral mtermediates fall wrthin a confonnational region which is close to that of 2 for an optimal reaction Larger deviations (> 60 ) from the required conformation prevent Peptides from being cleaved This is shown by an X-ray analysis of a complex formed by trypsin and a pentapeptide havmg a N-methylated petide bond which seems to correspond to the tetrahedral intermediate before N-inversion [57] Due to stenc interactions between the N-methyl group and the enzyme a conformation is observed with an energy higher by 6 kcal/mole, when transferred to the corresponding conformation of the anionic form of 2, than tetrahedral mtermediates of normal peptide Substrates Molecular mechanical
7 188 simulations of complexes between chymotrypsin and a dipeptide wrth and without a N-methyl group show that a lower total energy is obtained in this alternative conformation with a methylated peptide compared to the "normal" conformation but that the energy is still significantiy above the one obtained with unalkyiated peptides. The difference vanishes after N-inversion. Preventing pyramidalisation or inversion of the nitrogen of the scissible bond might be a possible approach to design novel inhibitors. Therefore molecular mechanical simulations with peptides were performed where the amide group of the scissible bond forms a strong hydrogen bond with the peptide itself. The side chain of a glutamate in y1 is able to form a corresponding hydrogen bond which is destroyed after formation of a tetrahedral intermediate. Several sequences were tested to fix the glutamate side chain in that particular Position. Interestingly most of the ovomucoid inhibitors show a corresponding glutamate. The side chain of an aspartate in y1 is too Short to form a similar hydrogen bond. Additionally the branched Cß of an isoleucine in y1 hindere the nucleophilic attack of serine 195 to form the tetrahedral intermediate and the proton transfer from histidine 57 to the nitrogen of the scissible bond after nitrogen inversion. A corresponding hexapeptide containing a glutamate in y1 was synthesized and analyzed by B. A. Pabsch (thesis in preparation) showing a significant slower cleavage by trypsin [25]. Simulations of the reverse reaction show that the formation of a tetrahedral intermediate formed by an acyl-enzyme and glutamate is strongiy hindered because the attacking nucleophilic nitrogen forms a strong hydrogen bond with the glutamate side chain deteriorating the directionality of the nucleophilic attack. In the resufting tetrahedral intermediate this hydrogen bond is destroyed. Alanine is unable to form a similar hydrogen bond and its reverse reaction should be faster. Corresponding peptides were synthesized and analyzed by P. Benz (thesis in preparation) confirming these results [24].
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