Eine zentrale Frage der molekularen Biologie beschäftigt. Jenseits des Genoms Alternatives Spleißen erhöht die Vielfalt des Transkriptoms

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1 ÜBERSICHT Tino Köster, Bielefeld, John WS Brown, Invergowrie (Schottland), Dorothee Staiger, Bielefeld Jenseits des Genoms Alternatives Spleißen erhöht die Vielfalt des Transkriptoms Alternatives Spleißen ist ein molekularer Mechanismus der Zelle, mittels dessen aus einem einzigen Gen die Baupläne für mehrere verschiedene Proteine generiert werden können. Dies ist möglich, da die Information für die Proteine im Erbgut zerstückelt vorliegt: Die Sequenzbereiche der Gene, die für Proteine codieren, die Exons, werden durch Introns unterbrochen. Diese werden vor der Synthese der Proteine durch den Prozess des Spleißens aus der prä-messenger-rna, dem Vorläufer der vollständig prozessierten messenger-rna, entfernt. Beim alternativen Spleißen werden verschiedene Exons und Introns variabel kombiniert. Damit können wesentlich mehr Proteine gebildet werden als Gene vorhanden sind. Entsprechend kommt das alternative Spleißen mit System zum Einsatz. Bei Pflanzen werden unter Stressbedingungen, z.b. bei Kälte, Hitze und Befall mit pathogenen Bakterien oder Viren, vermehrt alternative Spleißformen der messenger-rna erzeugt. Auch die Justierung der Inneren Uhr in Pflanzen wird durch alternative Spleißprozesse beeinflusst. Man geht davon aus, dass Pflanzen dadurch ihre Genexpressionsmuster rasch an sich verändernde Bedingungen anpassen können, was für Pflanzen als sessile Organismen von besonderer Bedeutung ist. Bei der Modellpflanze Arabidopsis thaliana führt temperaturabhängiges alternatives Spleißen eines Transkriptionsfaktors beispielsweise zu zwei unterschiedlichen Proteinvarianten, die bei tieferen Temperaturen den Blühzeitpunkt verzögern und bei höheren Temperaturen den Blühbeginn beschleunigen. Eine zentrale Frage der molekularen Biologie beschäftigt sich damit, wie die im Erbgut enthaltene Information umgesetzt wird, d. h. wie der Genotyp eines Organismus den Phänotyp bestimmt. Die genetische Information ist im Zellkern in Form der DNA gespeichert. Die Abfolge der Basen Adenin (A), Cytosin (C), Guanin (G) und Thymin (T) bestimmt dabei die Abfolge der Aminosäuren in den Proteinen. Die Basensequenz eines Gens wird zunächst in ein Botenmolekül umgeschrieben (Transkription), das aus dem Zellkern in das Cytoplasma zur Übersetzung in Proteine (Translation) transportiert wird (Abb. 1). Doch das in diesem Zusammenhang lange Zeit gültige molekularbiologische Paradigma Ein Gen ein Protein stellte sich als zu einfach heraus. Bestimmte Bereiche des Gens, die Introns, tauchen gar nicht mehr in dem Botenmolekül, der messenger RNA (mrna), auf [1]. Aus ihrem Vorläufermolekül, der prä-mrna, werden diese Introns herausgeschnitten, und die flankierenden Bereiche, die Exons, die die Information für die Proteine tragen, zur reifen mrna zusammengefügt (Abb. 1). Dieser Prozess wird als Spleißen bezeichnet. Auch hier stellte sich heraus, dass die Situation in der Zelle viel komplexer ist, als es auf den ersten Blick schien. Es werden nicht immer alle Introns aus einer prä-mrna entfernt, oder es können auch Exons zusammen mit den benachbarten Abb. 1. Schematische Darstellung der Expression eines Gens. Das in der DNA gespeicherte Erbgut wird durch die Transkription in die prämrna umgeschrieben. Durch Spleißen werden die Introns entfernt und die Exons zusammengefügt. Anschließend wird die reife mrna in Protein translatiert, dessen Aminosäureabfolge in der Polypeptidkette durch Kreise symbolisiert ist. 566 Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11, 2014

2 Köster, Brown, Staiger: Jenseits des Genoms Alternatives Spleißen erhöht die Vielfalt des Transkriptoms Abb. 2. Struktur von Exons und Introns im Transkript. Exons sind als schwarze Balken, das Intron ist als Linie dargestellt. Der Übergang des Exons zum Intron ist durch die 5 Spleiß-Stelle mit den hochkonservierten Basen GU gekennzeichnet, der Übergang vom Intron zum Exon ist durch die 3 Spleiß-Stelle mit den hochkonservierten Basen AG gekennzeichnet, vor denen eine pyrimidinreiche Region (Y = C oder U) liegt. Bindungsstellen für Spleiß-Faktoren (SF), die die Wahl alternativer Spleiß-Stellen beeinflussen, können sowohl im Exon als auch im Intron liegen. Introns entfernt werden. Die Verwirklichung unterschiedlicher Exon-Intron-Kombinationen beim Spleißen ein und derselben prä-mrna wird als alternatives Spleißen bezeichnet [2,3]. Dadurch können aus einem einzigen Gen die Bauanleitungen für unterschiedliche Proteine generiert werden. Das alternative Spleißen ist ein dynamischer Prozess: Die Muster, nach denen die Wahl der Introns und Exons erfolgt, variieren im Laufe der Entwicklung von Mensch, Tier und Pflanze, können in einer Zelle anders sein als in der Nachbarzelle und sehr stark von den Umweltbedingungen beeinflusst werden [4]. Im Folgenden geben wir zunächst eine kurze Einführung in die molekularen Grundlagen des alternativen Spleißens und gehen dann auf die Situation speziell bei Pflanzen ein. Der Mechanismus des prä-mrna-spleißens Wie weiß die Zelle, was ein Exon ist und was ein Intron? Ein kurzes, hoch konserviertes Sequenzmotiv von wenigen Nucleotiden, die sogenannte 5 Spleiß-Stelle, charakterisiert das Ende eines Exons und den Beginn eines Introns (Abb. 2). Ebenso befinden sich am Ende des Introns ein kurzes, konserviertes Sequenzmotiv sowie ein Abschnitt mit vielen C und U, der sogenannte Polypyrimidintrakt. Das Entfernen der Introns aus den prämrnas ist ein komplexer Prozess, an dem jeweils mehrere Hundert Proteine beteiligt sind. Essentiell für das Erkennen der Introns sind aber kleine RNA-Moleküle, die Uridinreichen small nuclear RNAs (U snrnas). Diese etwa 70 Nucleotide langen U snrnas liegen in einem Komplex mit Proteinen vor und bilden das sogenannte Spleißosom, das den Spleißprozess katalysiert. Durch die Basenpaarung der U snrna mit den konservierten Motiven der Spleiß-Stellen werden die Proteinkomplexe an die Exon / Intron-Grenzen gebracht und das Spleißen wird initiiert: Das Intron wird herausgeschnitten, und die flankierenden Exons werden miteinander verbunden, so dass die reife mrna entsteht. Alternatives Spleißen Der Spleiß-Prozess kann nach verschiedenem Muster ablaufen. Nicht immer werden alle Introns entfernt bzw. das Protein durch die komplette Abfolge der im Gen vorhandenen Exons codiert. Beispielsweise können Exons zusammen mit den benachbarten Introns aus der prä-mrna herausgeschnitten werden; dies wird als Exon skipping bezeichnet (Abb. 3 a). Durch die Verwendung von alternativen 5 Spleiß-Stellen oder alternativen 3 Spleiß-Stellen können auch Teile der Exons verlorengehen oder Teile von Introns in der mrna verbleiben. Als Folge des alternativen Spleißens können Proteine mit unterschiedlichen funktionellen Domänen und damit unterschiedlicher Aktivität gebildet werden. Im Extremfall kann ein verkürztes Protein entstehen, das mit dem regulären Protein in Konkurrenz treten kann. Das soll am Beispiel eines Transkriptionsfaktors erläutert werden; dessen Aufgabe ist es, die Transkription anderer Gene zu steuern (Abb. 4). Mittels seiner DNA-Bindedomäne bindet er an die Kontrollregion seines Zielgens, den Promotor. Mit Hilfe seiner Aktivierungsdomäne reguliert er daraufhin die Transkription des Gens. Wird die mrna für diesen Transkriptionsfaktor so gespleißt, dass das resultierende Protein nur noch über die DNA-Bindedomäne, nicht aber die Aktivierungsdomäne verfügt, kann der verkürzte Transkriptionsfaktor die Bindungssequenzen im Promotor blockieren und die Expression des Gens verhindern man spricht von einem dominant negativen Inhibitor. Die veränderte Zusammensetzung einer mrna aus exonischen und intronischen Bereichen als Folge von alternativem Spleißen kann aber auch direkt auf der Ebene der RNA Konsequenzen haben. Verbleibt zum Beispiel ein Intron ganz oder auch nur teilweise in der mrna, kann dadurch das Leseraster für die Translation an einem Stopcodon (nonsense codon) in dem Intron enden, so dass nur noch ein verkürztes, häufig nicht funktionelles Protein gebildet werden könnte. Die Zelle hat dagegen einen Schutzmechanismus entwickelt. Sie erkennt Stopcodons als vorzeitig, wenn danach nochmals eine Abb. 3. Konsequenzen von alternativem Spleißen. a. Durch variablen Einschluss von Exon 2 oder Exon 4 entstehen Proteine mit unterschiedlicher Domänenstruktur. Exons sind als Balken, Introns als Linie dargestellt. Die gestrichelte Linie verbindet die jeweils verwendeten Spleiß-Stellen. b. Durch Verwendung einer alternativen 5 Spleiß-Stelle innerhalb des zweiten Introns verbleibt ein Teil des Introns in der mrna. Aufgrund des Stopcodons (symbolisiert durch das Stoppschild) wird das Transkript über den Nonsense mediated decay abgebaut, so dass die mrna-konzentration absinkt und das entsprechende Protein nicht gebildet wird. Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11,

3 Übersicht Nur zum persönlichen Gebrauch Wissenschaftliche Verlagsgesellschaft Stuttgart Abb. 4. Alternatives Spleißen der prä-mrna eines Transkriptionsfaktors führt zu einem dominant negativen Inhibitor. a. Reguläres Spleißen führt zu einer mrna, die für den intakten Transkriptionsfaktor codiert. Dieser bindet an den Promoter des Zielgens und aktiviert dessen Transkription (Pfeil). b. Alternatives Spleißen führt zum Verlust der Aktivierungsdomäne. Der Transkriptionsfaktor bindet an den Promotor des Zielgens, kann aber dessen Transkription nicht aktivieren. DBD = DNA-Bindedomäne, AD = Aktivierungsdomäne, schwarzer Balken = Zielgen, schwarze Linie = Promotor des Zielgens, der schwarze Pfeil symbolisiert den Beginn der Transkription. Exon / Exon-Grenze auftritt, d. h. das Leseraster noch weiter gehen könnte. Die entsprechenden mrnas werden über den sogenannten Nonsense mediated decay abgebaut (Abb. 3 b). Die Regulation des alternativen Spleißens der Spleiß-Code Während die 5 Spleiß-Stellen und die 3 Spleiß-Stellen die Grenzen der Introns festlegen, wird die Entscheidung, welche Spleiß-Stellen einer prä-mrna verwendet werden, an anderer Stelle durch zusätzliche regulatorische Elemente getroffen. Dafür binden regulatorische Proteine, die Spleiß-Faktoren (SF in Abb. 2), an bestimmte Basensequenzen, die in den Exons oder den Introns liegen können, und beeinflussen dadurch die Wahl der Spleiß-Stellen. Basensequenzen, die die Verwendung einer Spleiß-Stelle fördern, werden dabei als Spleiß-Enhancer bezeichnet, und Sequenzen, die Spleißen an einer bestimmten Stelle unterdrücken, werden als Spleiß-Silencer bezeichnet. Die Kombination dieser Sequenzmotive auf der prä-mrna und die dazugehörigen Spleiß-Faktoren bezeichnet man als Spleiß- Code. Ein korrekter Ablauf des Spleißvorgangs am rechten Ort und zur rechten Zeit ist von großer Bedeutung für den Organismus. Das wird dadurch deutlich, dass zahlreiche Erbkrankheiten beim Menschen auf aberrantes Spleißen zurückzuführen sind. Bei der β-thalassämie, die wegen eines zu geringen Gehalts an dem roten Blutfarbstoff Hämoglobin zu Blutarmut führen kann, kommt es durch Mutationen zu neuen Spleiß-Stellen im β-globin-gen, wodurch ein Intron mit einem Stopcodon in der mrna verbleibt. Als Folge davon wird die mrna durch den erwähnten Nonsense mediated decay abgebaut und das β-globin nicht gebildet. Infolgedessen kann das Blut nicht genug Sauerstoff binden [5]. Erste Experimente mit Pflanzen vor etwa zwei Jahrzehnten zeigten, dass Gene mit Introns, die aus dem Tier in die Pflanze gebracht wurden, nicht korrekt gespleißt werden. Danach hat man den Mechanismus des Spleißens und das alternative Spleißen bei Pflanzen systematisch untersucht. Die meisten Erkenntnisse stammen dabei aus der Modellpflanze der Pflanzenmolekularbiologen, Arabidopsis thaliana, der Ackerschmalwand (ein Kreuzblütler). Bis vor etwa 10 Jahren dachte man, dass rund 1 % der Gene alternativ gespleißt werden [3]. Vor allem durch die Fortschritte in der Hochdurchsatzsequenzierung von RNA weiß man inzwischen, dass es mehr als 60 % sind [6]. Bei dieser Technik werden alle RNAs, die in der Zelle vorliegen, in die komplementäre DNA umgeschrieben, und dann wird die Basenabfolge bestimmt. So können auch bisher unbekannte Spleiß-Varianten dingfest gemacht werden. Insbesondere wenn Pflanzen gestresst sind, d. h. wenn es sehr heiß ist oder sehr kalt ist, wenn Böden zu salzhaltig sind oder wenn sie von Feinden angegriffen werden, verändern sich die Spleiß-Muster von vielen Genen [7]. Aber auch, wenn die Temperatur sich nur um wenige Celsius-Grade ändert, verändern sich Spleiß-Muster [8]. Man nimmt an, dass sich Pflanzen dadurch schnell an die veränderten Umweltbedingungen anpassen können, was bei ihrer sessilen Lebensweise besonders notwendig ist. Man weiß heute, dass die Sequenzen der Spleiß-Stellen bei Tieren und Pflanzen ähnlich sind. Auch ähneln sich die Spleiß- Faktoren. Der grundsätzliche Ablauf des Spleißens scheint also ähnlich zu sein, aber bei der Erkennung der Introns dürften zusätzliche Faktoren eine Rolle spielen, die es noch zu entschlüsseln gilt. Z. B. sind Introns bei Pflanzen im Durchschnitt wesentlich kürzer als Introns bei Tieren. Physiologische Konsequenzen von fehlerhaftem Spleißen Für eine Reihe von pflanzlichen Genen konnte man zeigen, dass alternative Spleißformen unterschiedliche Funktionen haben. Ein Beispiel ist der Transkriptionsfaktor FLOWERING LOCUS M (FLM), der an der zeitlichen Steuerung der Blütenbildung beteiligt ist, einem wichtigen Ereignis im Leben einer Pflanze, das letztendlich die Bildung von Samen einleitet. Entsprechend wird der Blühzeitpunkt durch Faktoren wie die Jahreszeit, die Lichtverhältnisse oder die Temperatur kontrolliert. Höhere Umgebungstemperaturen, z. B. 23 C, führen dazu, dass Arabidopsis früher anfängt zu blühen als beispielsweise bei 16 C. Das liegt daran, dass in den Blättern bei höheren Temperaturen das FLOWERING LOCUS T (FT)-Protein vermehrt gebildet wird, das an die Sprossspitze transportiert wird und dort die Blütenbildung initiiert. Kürzlich konnte gezeigt werden, dass der Temperaturregler auf alternativem Spleißen von FLM beruht, der wiederum die Bildung des FT-Proteins steuert [9]: Bei kühleren Temperaturen wird die Transkription des FT-Gens 568 Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11, 2014

4 Köster, Brown, Staiger: Jenseits des Genoms Alternatives Spleißen erhöht die Vielfalt des Transkriptoms Abb. 5. Temperaturabhängige Regulation des Blühzeitpunkts. a. Bei tiefen Temperaturen liegt die FLM-β Spleiß-Form vor, die für eine Proteinvariante codiert, die mit SVP interagiert. Der FLM-β / SVP-Komplex bindet an den Promotor des FT-Gens und blockiert dessen Transkription. b. Bei hohen Temperaturen liegt die FLM-δ Spleiß-Form vor. Der Komplex aus FLM-δ-Protein und SVP kann nicht an den Promotor des Blühgens FT binden, so dass letzteres abgelesen wird. verhindert, indem ein Komplex aus dem Transkriptionsfaktor SHORT VEGETATIVE PHASE (SVP) und FLM den für die Initiation der Transkription von FT wichtigen Promotor blockiert (Abb. 5 a). Genauer gesagt, liegt in dem Komplex FLM-β-Protein vor, das durch eine Spleiß-Variante der FLM-mRNA codiert wird. Steigt die Temperatur, wird vermehrt eine andere, alternative Spleiß-Form gebildet, die für das FLM-δ-Protein codiert. Der Komplex aus FLM-δ und SVP kann nicht an den Promotor des FT-Gens binden, so dass die Blockade aufgehoben wird und das FT-Gen abgelesen werden kann (Abb. 5 b). Für das Protein ZINC INDUCED FACILITATOR-LIKE 1 (ZIFL1), das am Membrantransport in der Zelle beteiligt ist, konnten zwei Proteinvarianten gefunden werden, die aufgrund von alternativem Spleißen des Gens unterschiedliche Adressierungssignale für verschiedene Bereiche der Zelle besitzen: Die in der Wurzel vorherrschende Proteinvariante ist in der Vakuolenmembran lokalisiert und am Transport des Pflanzenhormons Auxin beteiligt. In den Schließzellen der Spaltöffnungen, kleinen Poren an der Blattunterseite, die dem Gasaustausch mit der Umgebung dienen, liegt eine andere Spleißform vor. Das entsprechende Protein ist in der Zellmembran lokalisiert und reguliert durch Ionentransport den Wassereinstrom und damit das Öffnen und Schließen der Spaltöffnungen [10]. Ein weiterer wichtiger Faktor, der das Überleben der Pflanze sichert, ist die Verteidigung der Pflanze gegen Pathogene. Das N-Gen des Tabaks schützt die Pflanze vor Infektionen mit dem Tabak Mosaik-Virus, die mosaikartige Schädigungen der Blätter und Einschränkungen im Wachstum verursachen. Das N-Gen wird in zwei unterschiedlich lange Transkripte gespleißt. Ein kürzeres Transkript codiert für das vollständige funktionelle N-Protein. Ein längeres Transkript enthält ein alternatives Exon, wodurch ein N-Protein mit einem anderen Ende entsteht. Im Laufe einer Infektion mit dem Tabak Mosaik-Virus wird überwiegend das alternativ gespleißte lange Transkript und somit das veränderte Protein gebildet. Dieses alternative Protein ist für die Resistenz gegen das Tabak Mosaik-Virus notwendig [11]. Dass fehlerhaftes Spleißen zu Defekten führt, sieht man an der veränderten Blütenmorphologie der apetala3-1-mutante in Arabidopsis, die auf einem defekten Transkriptionsfaktor, APE- TALA3, beruht (Abb. 6). Dieser Transkriptionsfaktor ist unter anderem für die korrekte Ausbildung der Kronblätter wichtig. Eine falsche Base am Ende des vierten Exons im APETALA3- Gen führt dazu, dass die 5 Spleiß-Stelle von Intron 5 nicht erkannt wird und Exon 5 zusammen mit Intron 4 und Intron 5 entfernt wird. Dadurch fehlt APETALA3 eine für seine Funktion als Transkriptionsfaktor essentielle Domäne. Beim Weizen ist ein vorzeitiges Auskeimen der Körner auf den Ähren ein Problem, das bei ungünstiger Witterung den Ernteertrag stark beeinträchtigt [12]. Man hat beim Weizen einen Transkriptionsfaktor identifiziert, der in seiner Sequenz ähnlich zu VIVIPAROUS-1 (VP-1) im Mais ist und an der zeitlichen Steuerung der Keimung beteiligt ist. Wie der Name VP, lebendgebärend, andeutet, führt eine Mutation in VP-1 zu einem vorzeitigen Auskeimen der Körner an den Maiskolben. Die VP-1 ähnlichen mrnas beim Weizen zeigen einen Defekt beim Spleißen, weshalb sie in verkürzte, nicht funktionstüchtige Proteine translatiert werden [13]. Bringt man das VP-1-Gen aus Hafer in Weizen, sinkt die Tendenz zum vorzeitigen Auskeimen, d. h. man kann eine Art Gentherapie ausführen. Wie die meisten Lebewesen richten auch Pflanzen ihren Tag nach einer Inneren Uhr aus [14]. Diese sorgt für eine optimale Anpassung an den Tag-Nacht-Rhythmus, der durch die Erdrotation vorgegeben ist. Beispielsweise ist die Photosyntheseaktivität zu Beginn des Tages am höchsten. So werden die Gene, die für die Photosynthese notwendig sind, vor allem zu Anfang der Lichtphase abgelesen. Das Uhrwerk der Inneren Uhr ist aus sogenannten CLOCK-Proteinen aufgebaut, die einerseits durch einen Rückkopplungsmechanismus im 24-Stunden-Takt die Transkription ihrer eigenen Gene an- und abschalten und somit ihren eigenen 24-Stunden-Rhythmus erzeugen. Andererseits sorgen die CLOCK-Proteine dafür, dass auch viele andere Transkripte eine 24-Stunden-Rhythmik zeigen, d. h. immer dann im Tagesverlauf ihr Maximum haben, wenn die entsprechende Funktion benötigt wird. Inzwischen weiß man, dass die Innere Uhr nicht nur die Transkription beeinflusst, sondern auch das alternative Spleißen. Die Transkripte der meisten CLOCK-Gene werden alternativ gespleißt, was die Rhythmik der Transkripte a b Abb. 6. Ein Spleiß-Defekt führt zu veränderter Blütenmorphologie. a. Blüte einer Arabidopsis Wildtyppflanze. b. Blüte der apetala3-1-mutante. In der apetala3-1-mutante liegt eine Mutation an der 5 Spleiß- Stelle des fünften Introns vor, was zum Ausschluss von Exon 5 führt (modifiziert nach [4, 22]). Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11,

5 Übersicht Nur zum persönlichen Gebrauch Wissenschaftliche Verlagsgesellschaft Stuttgart beeinflusst [15]. Insbesondere bei tiefen Temperaturen werden oft bevorzugt alternative Spleiß-Formen gebildet, die ein vorzeitiges Stopcodon besitzen und damit abgebaut werden. Man geht davon aus, dass das alternative Spleißen der CLOCK-Gene dazu dient, die Funktion der Inneren Uhr bei verschiedenen Temperaturen zu regulieren. In einer Mutante mit einem Defekt in PROTEIN METHYLTRANSFERASE 5, einem Protein, das Spleiß-Faktoren durch N-Methylierung an Arginin modifiziert und damit ihre Aktivität reguliert, geht die Innere Uhr langsamer [16]. Man hat beobachtet, dass in dieser Mutante Clock-Gene falsch gespleißt werden und so ihre 24-Stunden-Rhythmik gestört ist, was dann die ganze Pflanze aus dem Takt bringt. Außerdem konnte ein RNA-bindendes Protein, AtGRP7 (Arabidopsis thaliana GLYCINE-RICH RNA BINDING PROTEIN 7) identifiziert werden, das eine 24-h-Rhythmik zeigt und Teil einer negativen Rückkopplungsschleife ist. Im Gegensatz zu den CLOCK-Proteinen reguliert es seine eigene Rhythmik nicht dadurch, dass es die Transkription seines Gens beeinflusst. Stattdessen führt eine erhöhte Menge des AtGRP7-Proteins dazu, dass seine eigene prä-mrna alternativ gespleißt und ein Teil des Introns nicht entfernt wird. Die alternative Spleißform enthält ein vorzeitiges Stopcodon und wird über den Nonsensemediated decay abgebaut, so dass die Menge des Proteins wieder abnimmt. Das RNA-Bindungsprotein ist damit wahrscheinlich Teil eines untergeordneten Schwingkreises, der von der Inneren Uhr im 24-Stunden-Rhythmus aktiviert wird und sich anschließend selbst wieder abschaltet [17]. Da das Protein seinerseits alternatives Spleißen von verschiedenen anderen Genen reguliert, könnte es an der Weiterleitung von Information der Inneren Uhr in der Zelle beteiligt sein [18, 19]. Identifizierung des Spleiß-Codes Die Forschung zum alternativen Spleißen konzentriert sich gegenwärtig darauf, den Spleiß-Code zu entschlüsseln, d. h. die Spleiß-Faktoren und die dazugehörigen Bindungsstellen auf den mrnas zu identifizieren. Eine wichtige Technik dazu ist die sogenannte RNA-Immunpräzipitation, bei der RNA-Protein- Komplexe mit Hilfe von Antikörpern aus der Pflanze isoliert werden (Abb. 7). Um die hoch spezifische Immunpräzipitation zu erleichtern, wird der Spleiß-Faktor mit einem als Antigen fungierenden Marker, einem sogenannten tag z. B. dem Grün fluoreszierenden Protein (GFP) versehen und in der Pflanze exprimiert [20]. Mit einem Antikörper gegen das GFP fischt man das Fusionsprotein samt den daran gebundenen RNAs heraus und kann die RNAs mittels Hochdurchsatzsequenzierung identifizieren (Abb. 7). Mittels bioinformatischer Programme versucht man dann, Sequenzmotive zu identifizieren, die in den Zielgenen überrepräsentiert sind und somit möglicherweise die Bindungsstellen für die Spleiß-Faktoren darstellen. Eine solche Bindung kann man dann anschließend experimentell überprüfen. Interessanterweise werden die mrnas für Spleiß-Faktoren oft selbst alternativ gespleißt, wodurch Varianten des Spleiß- Faktors mit einer veränderten Aktivität gebildet werden können oder die resultierenden Spleiß-Varianten aufgrund eines Stopcodons abgebaut werden. Das erlaubt eine konzertierte Regulation von ganzen Kohorten von Zielgenen. Ausblick Obwohl man lange Zeit das alternative Spleißen als einen im Anschluss an die Transkription wirkenden, posttranskriptionellen Kontrollmechanismus ansah, ist Spleißen sehr eng mit der Transkription verbunden. Verläuft die Transkription eines Gens sehr schnell, werden schwächere Spleiß-Stellen tendenziell eher übersehen und ganze Exons zusammen mit den benachbarten Introns entfernt. Verläuft die Transkription langsamer, werden auch schwächere Spleiß-Stellen genutzt. Die Geschwindigkeit der Transkription wiederum wird vom Promotor und den daran gebundenen Proteinen bestimmt. Das sind zum einen Transkriptionsfaktoren, aber auch Proteine, die die DNA im Chromatin verpacken. Deshalb interessiert man sich dafür, wie regulatorische Prozesse am Promotor das alternative Spleißen beeinflussen. Abb. 7. Auf dem Weg zur Entschlüsselung des Spleiß-Codes. Ein Spleiß-Faktor (SF), der in der Blüte exprimiert wird, wird mit dem Grün fluoreszierenden Protein (GFP) fusioniert. Mittels RNA-Immunpräzipitation wird der Spleiß-Faktor mitsamt den von ihm gebundenen RNAs isoliert. Diese RNAs werden isoliert und mittels Hochdurchsatz-Sequenzierung wird die Identität der gebundenen Transkripte bestimmt. Mittels Bioinformatik wird nach konservierten Sequenzmotiven in den Zieltranskripten geschaut, die als Bindestellen und regulatorische Elemente fungieren könnten. Details siehe Text. 570 Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11, 2014

6 Köster, Brown, Staiger: Jenseits des Genoms Alternatives Spleißen erhöht die Vielfalt des Transkriptoms Ferner zeigte eine Untersuchung von verschiedenen Arabidopsis-Ökotypen, die an unterschiedlichen Standorten weltweit gesammelt worden waren, dass etwa die Hälfte der Gene unterschiedlich exprimiert wird. In vielen Genen wurden unterschiedliche Spleiß-Stellen gefunden [21]. Somit könnte alternatives Spleißen auch ein wichtiger Faktor bei der Diversifizierung innerhalb von Arten sein. Literatur [1] S. M. Berget et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 74, 3171 (1977). [2] A. S. N. Reddy et al., Plant Cell 25, 3657 (2013). [3] N. H. Syed et al., Trends Plant Sci. 17, 616 (2012). [4] D. Staiger, J. W. S. Brown, Plant Cell 25, 3640 (2013). [5] R. A. Spritz et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 78, 2455 (1981). [6] Y. Marquez et al., Genome Research 22, 1184 (2012). [7] S. A. Filichkin et al., Genome Res. 20, 45 (2010). [8] C. Streitner et al., Plant Signaling & Behaviour 8, e24638 (2013). [9] D. Pose et al., Nature 503, 414 (2013). [10] E. Remy et al., Plant Cell 25, 901 (2013). [11] S. P. Dinesh-Kumar, B. J. Baker, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 97, 1908 (2000). [12] F. Gao, B. T. Ayele, Front. Plant Sci. 5, 458 (2014). [13] R. S. McKibbin et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 99, (2002). [14] D. Staiger, Biol. unserer Zeit 30, 76 (2000). [15] A. B. James et al., Plant Cell 24, 961 (2012). [16] S. E. Sanchez et al., Nature 468, 112 (2010). [17] C. Schmal et al., PLoS Comput. Biol. 9, e (2013). [18] C. Streitner et al., BMC Plant Biol. 10, 221 (2010). [19] C. Streitner et al., Nucl. Acids Res. 40, (2012). [20] T. Köster, M. Haas, D. Staiger, in: D. Staiger (Hrsg.): Plant Circadian Networks, S Springer. New York [21] X. Gan et al., Nature 477, 419 (2011). [22] Y. Yi, T. Jack, Plant Cell 10, 1465 (1998). Dipl. Biol. Tino Köster (Jahrgang 1982) studierte Biologie an der Universität Bielefeld. Er fertigte seine Dissertation zum Thema Funktion von Ribonucleoproteinkomplexen in der posttranskriptionellen Regulation und microrna-biogenese am Lehrstuhl für Molekulare Zellphysiologie an. Molekulare Zellphysiologie, Fakultät für Biologie, Universität Bielefeld, Universitätsstraße 25, Bielefeld GLOSSAR Alternatives Spleißen: Eine prä-mrna wird in unterschiedliche mrna Varianten gespleißt. Exon: für Protein codierender Teil der prä-mrna und mrna. Intron: nicht für Protein codierender Teil der prä-mrna. mrna: messenger-rna, Boten-RNA, übermittelt die im Erbgut gespeicherte Information für die Translation. Nonsense mediated decay: Zellulärer Kontrollmechanismus, um Transkripte mit vorzeitigem Stopcodon abzubauen und die Bildung verkürzter Proteine zu verhindern. Ökotyp: Population einer Art, die sich durch Selektion an die besonderen Lebensbedingungen ihres Standorts angepasst hat. Prä-mRNA: primäres Transkript eines Gens, das in die reife mrna prozessiert wird. Promotor: DNA-Sequenz stromaufwärts des codierenden Bereichs eines Gens, der bestimmt, wann, wo und wie stark das Gen exprimiert wird, d.h. der codierende Bereich transkribiert wird. Spleißen: Entfernen von Introns aus der prä-mrna. Spleiß-Faktoren: Proteine, die das (alternative) Spleißen durch Bindung an regulatorische Basensequenzen fördern oder unterdrücken. 5 Spleiß-Stelle: Konserviertes Sequenzmotiv am Anfang eines Introns. 3 Spleiß-Stelle: Konserviertes Sequenzmotiv am Ende eines Introns. Transkriptom: Die Gesamtheit aller in einer Zelle vorliegenden RNAs (Transkripte) zu einem bestimmten Zeitpunkt. Prof. Dr. John WS Brown (Jahrgang 1953) studierte Botanik an der University of Edinburgh und promovierte 1979 an der University of Cambridge. Anschließend war er zunächst als Postdoc an der University of Madison und anschließend bei Agrigenetics in Madison. Daran schloss sich ein Forschungsaufenthalt (am Institut für Biologie III) an der Universität Freiburg an. Seit 1988 ist Prof. Brown in Dundee, zunächst als Head of Division am Scottish Crop Research Institute, Invergowrie, dann als Head of Division of Plant Sciences, University of Dundee. Außerdem ist er Honorarprofessor an der University of Glasgow. Division of Plant Sciences, University of Dundee at The James Hutton Institute und Cell and Molecular Sciences, The James Hutton Institute, Invergowrie DD2 5DA, Schottland Prof. Dr. Dorothee Staiger (Jahrgang 1960) studierte Biochemie an der Eberhard-Karls-Universität Tübingen und der LMU München mit einem Forschungsaufenthalt an der University of Cambridge. Ihre Diplomarbeit fertigte sie am Max-Planck-Institut für Biochemie in Martinsried an. Anschließend promovierte sie am Max-Planck-Institut für Züchtungsforschung (Köln) bei Prof. Jeff Schell. Von 1990 bis 2002 war sie an der Eidgenössischen Technischen Hochschule Zürich tätig, wo sie mit ihren Arbeiten zur Inneren Uhr und RNA-basierten Regulation begann und dort auch habilitierte. Seit 2002 ist sie Professorin für Molekulare Zellphysiologie an der Universität Bielefeld. Molekulare Zellphysiologie, Fakultät für Biologie, Universität Bielefeld, Universitätsstraße 25, Bielefeld. Naturwissenschaftliche Rundschau 67. Jahrgang, Heft 11,

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