Physiological and ClinicalStudies

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1 Diss.ETHNr Frequency and State SpecificChanges in the Human Sleep EEG: Physiological and ClinicalStudies A DissertationSubmitted to the SWISS FEDERALINSTITUTEOF TECHNOLOGY ZÜRICH for the Degree of Doctor of Natural Sciences Presented by Corinne Roth Wälti eidg. dipl. Apothekerin Born December30th 1968 Citizen of Mirchel BE, Solothurn SO and Büren a.a. BE Accepted on the Recommendation of Prof. Dr. H. Möhler,Examiner Prof. Dr. A.A. Borbely, Co-examiner 1999

2 Summary The general aim of this thesis was to gain further insights into the regulation of human sleep by physiological and clinical studies. One study focussed on rapid eye movement (REM) sleep regulation, the others examined sleep and sleep electroencephalogram (EEG) as a funetion of electrode location, medication, and therapeutic neuro surgery. The first two chapters (2 and 3) describe the effects of selective REM sleep deprivation on sleep and sleep EEG. Eight healthy young men (mean age: 24.1 years) were deprived of REM sleep for 3 consecutive nights. The number of sleep interruptions required to prevent REM sleep increased within and across consecutivedeprivation nights. The amount of REM sleep was reduced to 9.2% of baseline during the deprivation nights and rose to 140.1% in the first recovery night. Power in REM sleep in the alpha ränge ( Hz) was reduced in the first recovery night, an effect that gradually subsided but was still present in the third recovery night. A topographic analysis revealed that alpha activity in REM sleep showed an increasing trend along the antero-posterior axis and was dominant in the right hemisphere. An analysis of the time course showed a decrease within and across REM sleep episodes. A reduction in power in response to selectiverem sleep deprivation was observed in the fronto-central derivations in the first recovery night and in the centro-parietal derivations in the first and the second recovery night. REM sleep deprivation did neither alter the topography nor the time course of alpha activity. This study suggested that alpha activity in the REM sleep EEG may be a marker of REM sleep homeostasis with little regional specificity. In chapter 4 the sleep EEG was investigated as a funetion of electrode location. Polysomnographierecordingsof 14 healthyright-handedsubjeets (mean age: 22.4 years) were analyzed. Power spectra of bipolar derivations along the antero-posterior axis in the left and the right hemisphere were calculated and homologous derivations were compared. Within the frequency ränge of sleep spindles (11-15 Hz) power in non-rem (NREM) sleep dominated in the left hemisphere in all derivations. In the centro-parietal 4-8 Hz band a righthemispheric predominance prevailed in NREM sleep and a left-hemispheric predominance in REM sleep. Significant differences in the hemispheric asymmetries between NREM sleep and REM sleep oecurred in some NREM- REM sleep cycles in the 6-Hz bin ofthe centro-parietal derivations and in the 14- Hz bin of the parieto-occipital derivations. Since the frequency bands exhibiting hemispheric asymmetries are those in which large antero-posterior power gradients had been observed, the left-right differences may arise from structural

3 14.0 IV Summary and functional asymmetries of brain regions involved in the generation of the sleep EEG. The last two chapters (5 and 6) encompass clinical studies. The first one investigated whether porcine insulin and human insulin have different effects on sleep and sleep EEG duringnormoglycemia. Eight patients (mean age: 39.4 years) with a long-standinginsulin-dependent diabetes mellitus participated in the study. Sleep variables were not altered. However, spectral analysis revealed a change in the NREM sleep EEG in the spindle frequency ränge. Spectral power density in the Hz ränge was reduced upon transfer from porcine insulin to porcine insulin in all human insulin in all patients, and increased upon reversal to but one patient. This result indicated that porcine and human insulin, although they differ in only one amino-acid residue, may exert differential effects on spindle-generating mechanisms in the thalamocorticalsystem. The other study (chapter 6) centered on the thalamocorticalsystem of sleep spindle generation. Stereotactic neurosurgery against Symptoms of neurogenic pain (NP) and Parkinson's disease (PD) was performed in three NP patients and in three PD patients. Small lesions were placed in the medial thalamus or in the pallido-thalamic tract. Polysomnographierecordings were obtained before and after neurosurgery. In addition, two patients (1 NP, 1 PD) were recorded 3 months later. In all three NP patients the percentage of REM sleep was reduced and the percentage of NREM sleep stage 2 increased after neurosurgery. PD patients showed an increase in total sleep time of at least 2 hours, increased sleep efficiency, a higher percentage of stage 2 and a shorter REM sleep latency. Spindle frequency activity (SFA) in the power and coherence spectra of stage 2 was abolished after a lesion in the medial thalamus. The effect depended on the placement of the lesion: unilateral medial thalamotomy affected SFA in the ipsilateral hemisphere more than in the contralateral hemisphere whereas a bilateral lesion affected SFA equally in both hemispheres. Pallido-thalamic tractotomy attenuated SFA to a varying degree. Therapeutic neurosurgery shifted the peak of alpha activity in the power and coherence spectra of the waking EEG to lower frequencies in 5 of 6 patients irrespective of the placement of the lesion. Recordings after three months revealed that SFA, the alpha peak frequency, and the percentage of REM sleep had recovered although the relief of Symptoms and the increased sleep efficiency in the PD patient persisted. It is suggested that the spindling is primarilygeneratedand maintained in the thalamus. The reoecurrence of SFA in the recordings after three months might be due to either a reduced oedema around the lesion or to the plasticity of thalamic nuclei untouchedby the lesion. It is concluded that quantitative EEG analysis is a powerful method to analyze various influences on the sleep electroencephalogram. The changes in distinet frequency bands and sleep states provide new and valuable information about sleep in humans.

4 Zusammenfassung Ziel der vorliegenden Doktorarbeitwar es, mittels physiologischerund klinischer Untersuchungen neue Erkenntnisse in Bezug auf die Schlafregulation beim Menschenzu gewinnen. Eine Studie befasste sich mit der REM-Schlaf-Regulation (REM: rapid eye movement), die anderen Studien untersuchtenden Einfluss von Elektrodenplazierung, Medikamenten und therapeutischen, neurochirurgischen Eingriffen auf den Schlafund das Schlaf-Elektroencephalogramm (EEG). Die ersten zwei Kapitel (2 und 3) beschreiben die Auswirkungen eines selektiven REM-Schlafentzuges auf den Schlaf und das Schlaf-EEG. Bei acht gesunden Männern (Durchschnittsalter: 24.1 Jahre) wurde während drei aufeinanderfolgenden Nächten mittels Weckungen der REM-Schlafunterdrückt. Die Weckfrequenz stieg innerhalb einer Nacht und von Nacht zu Nacht an. Während der Entzugsnächte sank der REM-Schlafauf 9.2% des Wertes der Kontrollnacht. In der ersten Erholungsnacht erfolgte eine Kompensation (REM- Schlaf 140.1% im Vergleich zur Kontrollnacht), und die spektrale Leistungsdichte des REM-Schlaf-EEGsim Alpha-Band ( Hz) war reduziert. Diese Unterdrückung bildete sich sukzessive zurück, war aber in der dritten Erholungsnacht immer noch nachweisbar. Eine topographische Analyse zeigte, dass sich die Alpha-Aktivität im REM-Schlaf entlang der antero-posterioren Achse erhöhte und eine rechtshemisphärische Dominanz aufwies. Die Alpha- Aktivität im REM-Schlafzeigte sowohl innerhalb einer REM-Schlafepisodeals auch über die gesamte Nacht eine abnehmende Tendenz. Der selektive REMin der fronto- Schlafentzug bewirkte zwar eine Abnahme der Leistungsdichte centralen (1. Erholungsnacht) und in der centro-parietalen Ableitung (1. und 2. Erholungsnacht), jedoch keine Veränderungen der Topographie und des Zeitverlaufes der Alpha-Aktivität. Diese Resultate lassen vermuten, dass die Alpha-Aktivitätim REM-Schlafein Merkmal für die REM-Schlafhomöostase mit geringer regionaler Spezifitätsein könnte. Gegenstand des vierten Kapitels ist die Frage, inwieweit die Elektrodenplazierung das Schlaf-EEG beeinflusst. Polysomnographische Aufzeichnungen von 14 gesundenrechtshändern (Durchschnittsalter: 22.4 Jahre) lagen zur Auswertung vor. Die Leistungsspektren von bipolaren, rechts- und linkshemisphärischenableitungen entlang der antero-posterioren Achse wurden berechnet und homologe Ableitungen miteinander verglichen. Die Leistungsdichteim NonREM-Schlafdominierte innerhalb des Frequenzbereiches der Schlafspindeln(11-15 Hz) in allen Ableitungen der linken Hemisphäre. centro-parietalen Ableitungen Die wiesen im 4-8 Hz Bereich eine rechtshemisphärische Dominanz im NonREM-Schlaf und eine linkshemisphärische Dominanz im REM-Schlaf auf. In einigen NonREM-REM-

5 VI Zusammenfassung Schlafzyklen traten signifikante Unterschiede im 6-Hz Band der centro-parietalen und im 14-Hz Band der parieto-occipitalen Ableitungen zwischennonrem- und REM-Schlafbezüglich hemisphärischen Asymmetrien auf. Da Frequenzbänder, die grosse interhemisphärischeasymmetrien aufweisen, ebenfalls grosse anteroposteriore Unterschiede zeigen, wird vermutet, dass links-rechts Unterschiede auf strukturelle und funktionelle Asymmetrien von Gehirnregionen, die an der Generierung des Schlaf-EEGsbeteiligt sind, zurückzuführen sind. Bei der ersten klinischen Studie dieser Arbeit (Kapitel 5) wurde untersucht, ob Human- und Schweineinsulin bei insulinabhängigen Diabetikerinnen und Diabetikern (N=8, Durchschnittsalter: 39.4 Jahre) unter Normoglykämie unterschiedliche Auswirkungen auf den Schlaf und das Schlaf-EEG haben. Bei unveränderten Schlafstadien Hess sich eine Veränderung in der spektralen Leistungsdichte im 14-Hz Band des NonREM-Schlaf-EEGs nachweisen. Die Leistungsdichte verringerte sich nach dem Wechsel von Schweine- zu Humaninsulinbei allen 8 Patienten und Patientinnenund erhöhte sich nach dem Wechsel zu Schweineinsulin bei 7 der 8 Probandenwieder. Diese Studie zeigte, dass Human- und Schweineinsulin eine unterschiedliche Wirkung auf thalamocorticale Mechanismen zur Erzeugung der Schlafspindern haben könnten. Die zweite Studie (Kapitel 6) befasste sich näher mit dem thalamocorticalen System zur Erzeugung der Schlafspindeln. Zur Linderung von Symptomen neurogener Schmerzen (NP, 3 Personen) oder der Parkinson'schenKrankheit (PD, 3 Personen) wurden stereotaktische neurochirurgische Läsionen im medialen Thalamus (MT) oder im pallido-thalamischen Trakt (PTT) vorgenommen. Polysomnographische Aufzeichnungen wurden vor und nach dem Eingriff registriert. Bei zwei Patienten (1 NP, 1 PD) wurde nach 3 Monaten eine zusätzliche Nacht aufgezeichnet. Nach der Operation war bei allen drei Personen mit NP der prozentuale Anteil des REM-Schlafs reduziert zugunsten des NonREM-Schlafstadiums 2. Die Personen mit PD wiesen eine Zunahme der Schlafzeit um mindestens 2 Stunden auf. Ausserdem verkürzte sich die REM- Schlaf-Latenz, die Schlafeffizienz und der prozentuale Anteil des NonREM- Schlafstadiums 2 erhöhten sich. Die Aktivität im Bereich der Schlafspindeln (spindle frequency activity, SFA: Hz) in den Leistungsdichte- Kohärenzspektren und im NonREM-Schlaf Stadium 2 wurde durch den Eingriff im Diese Veränderung hing ab vom Eingriffsort: eine unilateral durchgeführte Läsion beeinträchtigte die SFA stärker in der ipsilateralen Hemisphäre, eine bilaterale Läsion führte zu Veränderungen in beiden Hemisphären. Eine pallido-thalamischetraktotomie beeinflusste die SFA in unterschiedlichem Ausmass. Bei 5 der 6 Patienten und Patientinnen verlagerte sich nach dem neurochirurgischeneingriff das Maximumder Alpha-Aktivitätin den Leistungsdichte- und Kohärenzspektren im Wachzustand hin zu tieferen Frequenzen. Die erneute Registrierung nach drei Monaten zeigte, dass sich MT unterdrückt. sowohl die SFA als auch die Frequenz des Alpha-Aktivitätmaximumsund der Anteil des REM-Schlafs wieder normalisiert hatten, obwohl die Verminderung der Symptome und die erhöhte Schlafeffizienz erhalten blieben. Diese Resultate weisen darauf hin, dass die Schlafspindeln vor allem im Thalamus erzeugt und aufrecht erhalten werden. Die Erholung der SFA könnte auf das zwischenzeitlich

6 zurückgebildeteödem und/oder auf die Plastizität Thalamus zurückzuführen sein. VII der unbeschädigten Kerne des Zusammenfassend handelt es sich bei der quantitativen EEG-Analyse um eine zuverlässige Methode, um verschiedensteeinflüsse auf das Schlaf-EEG zu erfassen. Veränderungen in spezifischen Frequenzbändern und Schlafstadien liefernneue Hinweisein Zusammenhang mit der Schlafregulation.

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