18F-Thymidine in Lymphoma: Imaging Proliferation

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1 2 nd International Workshop on interim PET in Lymphoma, Menton F-Thymidine in Lymphoma: Imaging Proliferation Andreas K. Buck Technische Universität München

2 Molecular imaging of glucose utilization FURTHER GLYCOLYTIC PATHWAY no substrate for Phosphogluco-isomerase OPO F no significant dephosphorylation and no passive diffusion of charged molecules Hexokinase Glut 18 F

3 Potential advantages of imaging proliferation FDG-PET (PET/CT): high diagnostic accuracy for (re-)staging and therapeutic monitoring in Hodgkin`s disease and aggressive NHL Reduced specificity, tumor grading: 45% in grey zone` (NHL) (Schoder et al. JCO 2005) Hypothesis: alteration of DNA synthesis reflects cell injury better than glucose utilization

4 Unspecific FDG-uptake 1 year after remission of aggressive NHL Histology: Lymphadenopathy (courtesy of P. Castellucci, Bologna)

5 Molecular Probes for PET in Oncology Apoptosis PS [ 18 F]FDG Annexin-V [ 18 F]FDG-6- phosphat [ 18 F]Choline Blood Vessel Peptides [ 18 F]Galacto-RGD GLUT [ 18 F]Choline Protein -phosphat Synthesis Hexokinase Cholinkinase CHT LAT1/2 integrins VEGFR MMPs Blood Vessel [ 18 F]FES Amino Acids [ 18 F]FET, [ 11 C]MET Peptides [ 68 Ga]DOTATOC Wester et al., Clin Cancer Res Hormonal Regulation sst/grp APUD System DAT/NET SERT Monitoring Gene Therapy [ 18 F]FHBG DNA Thymidine- Kinase 1 ENT/CNT Nucleosides Amine Precursors [ 18 F]FLT [ 18 F]FDOPA, [ 11 C]HTP FASE EGFR/Her2 Perfusion [ 15 O]H 2 O Substrates/ Inhibitors [ 11 C]AcOH CD20/ Her2 po 2 Antibodies [ 68 Ga]anti- Her2-fragment [ 18 F]FAZA, [ 18 F]MISO Cu(ATSM) metastas is Integrins extracellular matrix Peptides [ 18 F]Galacto- RGD

6 Imaging of Target Systems Cancer Cell migration METASTASIS Vascularisation ANGIOGENESIS Proteome Signal transduction REC. EXPRESSION Bioenergetics, Metabolomics METABOLISM Evasion of programmed cell death, APOPTOSIS Growth, replication PROLIFERATION Oncogenes Gene Regulation Hypoxia Experimental Clinical Genome Hanahan and Weinberg (modified) Cell Press, 2000

7 Potential advantages of imaging proliferation Differentiation viable tumor / inflammatory, benign lesions Detection of lymphoma in organs with high physiologic FDG-uptake (brain) Tumor grading / transformation to more aggressive histology Drug development

8 Assessment of proliferative activity in-vitro standard: thymidine analogs thymidine not used for RNA synthesis (other than adenine, cytidine and guanine) thymidine is taken up by proliferating cells and utilized for synthesis of DNA [ 3 H]Thymidin / TLI BUdR Monoclonal antibodies specific for Ki-67 (MIB-1 mab, expression during G1-, S- or G2-phase) PCNA

9 Assessment of proliferation with radiolabeled thymidine analogs A.F. Shields, Mol Imaging Biol 2006

10 Metabolization of [ 11 C]Thymidine and [ 18 F]FLT DNA DNA DNA O O TK 1 activity: TdR / FLT =0.3 FLT-PO 4 O HO H 3 11 C O N NH O HO H 3 C O N * NH O HO H 3 C O N NH O OH OH 18 F 11 C-labelled metabolites (ca. 80 %) 11 CO 2 (ca. 50 %) no significant degradation

11 Imaging Cell Proliferation Serine SHT NADP + NADPH + H + THF DHFR Gycine DNA N 5,N 10 -CH 2 -THF dump TS TK1 dttp dtmp dtdp ENT CNT HO CH 3 O O NH N O 18 F

12 TK1-activity during cell cycle Pezkoller lecture, Cancer Res 2003.

13 [ 18 F]FLT uptake correlates to S-phase fraction Rasey et al., J Nucl Med 2002.

14 [ 18 F]FLT in BxPc-3 pancreatic carcinoma cell line cellular uptake Incorporation into DNA Cellular uptake of FLT/FDG (%) 4,5 4,0 3,5 3,0 2,5 2,0 1,5 1,0 0,5 0,0 FLT FDG Integration of FLT / FDG (%) 1,0 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0,0 FLT FDG time (min) time (min) Seitz et al., Eur J Nucl Med 2001.

15 7 6 Lung cancer (NSCLC) Non-invasive imaging of proliferation in solid cancers Bone / Soft tissue sarcoma Mean 18 F-FLT SUV Proliferative activity (% Ki-67-positive cells) max FLT-SUV Mean 18 F-FDG SUV Proliferative activity (% Ki-67-positive cells) Buck et al., Cancer Res Buck et al., J Nucl Med Pancreatic cancer / Mass forming pancreatitis HO H 3 C 18 F O O N NH O benign grade 1 grade 2 grade 3 Buck et al., Clin Cancer Res GI tract cancers (HCC, CCC, gastric cancer) 10 8 mean FLT-SUV PC (positive) PC (negative) MFP (negative) Herrmann, Buck, J Nucl Med Herrmann, Buck, J Nucl Med Herrmann, Buck, J Nucl Med

16 Specific uptake in malignant tumors FDG-PET FLT-PET Buck et al., Eur J Nucl Med Mol Imaging 2005.

17 Specific uptake in malignant lung lesions FLT- PET histology + - FDG- PET histology Sensitivity: 90% Specifity: 100% PPV: 100% NPV: 88% Accuracy: 94% Sensitivity: 94% Specificity: 73% PPV: 82% NPV: 92% Accuracy: 85%

18 Specific uptake in malignant tumors (Laryngotracheitis) FDG-PET FLT-PET

19 Biodistribution of [ 18 F]FLT in follicular lymphoma % injected dose Nieren kidneys Leber liver rotes Bone Knochenmark marrow Tumor tumor t / h

20 [ 18 F]FLT in NHL (DLBCL)

21 Biodistribution of FLT and FDG 1h after i.v.-injection (370 MBq) FLT FDG 10 mean SUV Lymphom Knochen Leber Milz Darm Lunge Gehirn FLT FDG Lymphom 4,5 +/- 2,7 5,0 +/- 3,3 Knoch.-mark 6,9 +/- 2,4 2,2 +/- 0,7 Leber 4,6 +/- 1,4 2,3 +/- 0.6 Milz 2,9 +/- 3,0 2,1 +/- 0,7 Darm 1,8 +/- 0,5 1,4 +/- 0,4 Lunge 0,46 +/- 0,1 0,5 +/- 0,1 Gehirn 0,21 +/- 0,1 6,5 +/- 3,1 mark Buck et al. Cancer Res 2006.

22 [ 18 F]FLT for (re-)staging malignant lymphomas Large cell diffuse B-NHL (stage IV) FLT-PET FDG-PET A B C D no change of Ann Arbor classification bone lesions not detected in 2 pts. additional lesions detected in 4 pts. Buck et al. Cancer Res Wagner, Seitz, Buck et al. Cancer Res 2003.

23 Detection osseous lesions (large cell centroblastic B-NHL) FDG-PET FLT-PET

24 Detection of bone manifestation in Hodgkin`s disease FDG-PET FLT-PET

25 Detection of cerebral lymphoma (large cell centroblastic B-NHL)

26 Detection of brain lesions (large cell centroblastic B-NHL) FLT-PET FDG-PET/CT 4wk

27 Grading of lymphoma with FLT-PET Follicular lymphoma grade I Large cell anaplastic lymphoma * * * * [Buck et al. Cancer Res 2006]

28 Grading of lymphoma with FLT-PET FLT FDG mean FLT-SUV mean FDG-SUV indolent aggressive 0 indolent aggressive Buck et al. Cancer Res 2006.

29 Pt. 19: follicular NHL grade I, recurrence: grade 3

30 Correlation of FLT- SUV with proliferative activity (Ki-67 index) 9 R SD N P ,84 1,29 21 < R SD N P ,52 1, , mean FLT-SUV mean FDG-SUV fraction of Ki-67 positive cells (%) fraction of Ki-67 positive cells (%) Buck et al. Cancer Res 2006.

31 Response assessment with [ 18 F]FLT Inhibition of tumor proliferation may represent an early marker for response to therapy leading to earlier treatment decisions Scans must be reproducible so that serial scans reflect therapy effects Reproducibility shown for [ 18 F]FLT micropet and human studies moderately low variability -14% (FDG in human studies: 6-10%) Tseng et al., J Nucl Med 2005.

32 [ 18 F]FLT for assessment of therapy response Dittmann et al., EJNMMI 2002.

33 de novo synthesis of thymidylate and salvage pathway Chemotherapeutic drugs inhibit thymidylate synthase (TS) or dihydrofolatreductase (THFR) und can therefore upregulate the salvage pathway (increase of [ 18 F]FLT-uptake) methotrexate SHT NADP + NADPH + H + Serine Gycine THF DHFR 5-FU, 5-FdU DNA N 5,N 10 -CH 2 -THF dump TS TK1 dttp dtmp dtdp 18 F SHT: serine hydroxymethyl transferase DHFR: dihydrofolate reductase TS: thymidylate synthase TK1: thymidine Nuklearmedizinische kinase Klinik im Klinikum rechts dump: der Isar deoxyuridine der Technischen monophosphate Universität München dtmp: deoxythymidine monophosphate ENT: equilibrative nuleoside transporter CNT: concentrative nucleoside transp. (thymidylate) ENT CNT O HO CH 3 O N NH O Nucleoside

34 [ 18 F]FLT- PET in RIF-1 sarcoma mouse model [ 18 F]FLT tumour uptake [HIDAC cps/voxel] h 5-FU Control Time [min] PCNA control 48h post 5-FU Barthel et al, Cancer Res., 2005.

35 [ 18 F]FLT- and [ 18 F]FDG-PET in RIF-1 sarcoma mouse model Tumour uptake [%ID/g] [ 18 F]FLT [ 18 F]FDG 6.0 p < p < ** ** 2.0 *** Controls 24h teatment 48h treatment **p < 0.01 and ***p < tested against control group [ 18 F]FLT- and [ 18 F]FDG-uptake in RIF-1 tumors after treatment with 5-FU (165 mg/kg; i.p.)

36 Uptake of [ 18 F]FLT after inhibition of de novo synthesis of TMP (thymidylate) [ 18 F]FLT-PET 60 min after treatment 100% Tissue / heart ratio 5-FU (165 mg/kg i.p.) control (PBS) control (PBS) 5-FU (165 mg/kg i.p.) [Perumal et al, Cancer Res 2006] [ 18 F]FLT-PET 48 h after treatment 0% Time (min) control (PBS) 5-FU (165 mg/kg i.p.) [ 18 F]FLT tumour uptake [HIDAC cps/voxel] h 5-FU Control Time [min] Barthel et al, Cancer Res

37 Significant reduction of FLT-uptake in RIF-1 tumors 24 h after chemotherapy with cisplatin [Leyton et al., Cancer Res 2005]

38 Proliferation fraction 48 h after therapy control immunotherapy radioimmunotherapy chemotherapy

39 Proliferative activity and FLT-uptake 48 h after treatment Buck et al ; Eur J Nucl Med Mol Imaging 2007.

40 Early reduction in FLT-uptake correlates to decreased proliferation and induction of apoptosis Graf, Herrmann, Buck; Mol Imaging Biol 2008.

41 Anticipated alterations of metabolism of radionucleosides after various treatments Bading & Shields, JNM 2008.

42 Early prediction of response in aggressive B-NHL

43 Early prediction of response in aggressive B-NHL before tx after rituximab after CHOP Time course day -1 day 2 day 5 SUV mean: 8,5 11,4 2,2 tumor Herrmann, Dechow, Buck, Clin Cancer Res 2007.

44 Group 1 Early prediction of response in aggressive B-NHL Lymphoma Bone Marrow Liver Muscle SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3 Group 2 Lymphoma Bone marrow Liver Muscle SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3 SUV mean t1 t2 t3

45 Initial FLT-uptake in 70 patients with DLBCL: CR vs. PR/PD CR PR/PD <=2 IPI >2 P=0.039 P=0.006

46 Prediction of response in DLBCL (70 pts.) Complete response at FLT-PET Partial response at FLT-PET Initial scan Interim scan (d+7 after R- CHOP)

47 Imaging residual lymphomas with FLT- and FDG-PET 48 pts. with NHL (33) or HD (15) Both FLT- and FDG-PET after completion of RCTx Correlation of pos./neg. scans to survival Kasper et al, Leukemia Lymphoma 2007.

48 Imaging residual lymphomas with FLT- and FDG-PET Kasper et al, Leukemia Lymphoma 2007.

49 Oncogene induced senescence

50 Monitoring drug responses in lymphoma Mice harboring transplanted primary lymphomas with defined genetic lesions undergo anticancer therapy in vivo In situ analyses GFP monitoring MDC MAX DELBRÜCK CENTER FOR MOLECULAR MEDICINE BERLIN-BUCH

51 Eµ-myc lymphoma TIS - like OIS - requires Suv39h1 Therapy-induced senescence in bcl2-protected Eµ-myc lymphomas ctrl. Suv39h1-/- IHC GFP imaging IHC GFP imaging Ki67 no treatment SA-β-Gal Ki67 5d adriamycin (ADR) in vitro FDG FDG SA-β-Gal FLT MDC FLT MAX DELBRÜCK CENTER FOR MOLECULAR MEDICINE BERLIN-BUCH

52 Summary [ 18 F]FLT reflects (cell cycle-dependent) TK1- activity Enables non-invasive assessment of proliferative activity Accuracy of [ 18 F]FDG and [ 18 F]FLT for staging almost identical but [ 18 F]FLT superior regarding tumor grading anti-proliferative effects of chemotherapy early detectable with [ 18 F]FLT DNA-repair and resistance to treatment Therapy induced senescence

53

54 Klinikum rechts der Isar, MünchenM national/international M. Schwaiger A. Beer K. Becker R. Beck H. Friess A.-L. Grosu K. Herrmann H. HöflerH U. Keller S. Kratzat T. Maurer M. Molls C. Peschel R. Rosenberg E. J. Rummeny R. Senekowitsch M. Souvatzoglou J. Stollfuß U. Treiber G. Weirich H. J. Wester H. Wieder S. Ziegler M. Juweid H.-J. Machulla M. Piert C. Schmitt L. I. Wiebe W. A. Weber

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