Minireview. Einleitung. Zusammenfassung. Summary. Matthias Schmuth, Stefan Blunder, Sandrine Dubrac, Robert Gruber, Verena Moosbrugger-Martinz
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1 Minireview Eingereicht: Angenommen: DOI: /ddg English online version on Wiley Online Library Epidermale Barriere bei hereditären Ichthyosen, atopischer Dermatitis und Psoriasis Epidermal barrier in hereditary ichthyoses, atopic dermatitis, and psoriasis Matthias Schmuth, Stefan Blunder, Sandrine Dubrac, Robert Gruber, Verena Moosbrugger-Martinz Univ.-Klinik für Dermatologie und Venerologie, Innsbruck, Österreich Zusammenfassung Zahlreiche Hautkrankheiten gehen mit Störungen der Hautbarriere einher. Man unterscheidet primäre und sekundäre Barrierestörungen. Erstere sind monogen durch Defekte in Schlüsselkomponenten der Epidermis bedingt (z.b. Ichthyosen). Sekundäre Barrierestörungen treten bei entzündlichen Hautkrankheiten auf, bei denen die epidermale Homöostase beeinträchtigt ist (z.b. Ekzeme, Psoriasis u.v.a.m.). Bei diesen Erkrankungen hemmt die Entzündung den Aufbau oder Erhalt intakter Barrierstrukturen. Neue Forschungsergebnisse sprechen dafür, dass bei der atopischen Dermatitis und in geringerem Maß bei der Psoriasis eine Kombination primärer und sekundärer Barrierestörungen vorliegt. Voraussichtlich lassen sich zukünftig Subtypen dieser Erkrankungen definieren, bei denen die eine oder die andere Komponente im Vordergrund steht. Summary Several skin disorders are associated with impaired skin barrier function. Primary dysfunction is caused by monogenic defects in key components of the epidermis (for example ichthyoses). Secondary barrier impairment occurs in inflammatory dermatoses marked by disturbed epidermal homeostasis (eczema, psoriasis, etc.). In these disorders, inflammation impedes the synthesis or maintenance of skin barrier structures. Recent evidence suggests a combination of primary and secondary barrier dysfunction in atopic dermatitis and, to a lesser extent, also in psoriasis. In the future, subtypes of atopic dermatitis may likely be defined, in which one or the other component is prevalent. Einleitung Eine Störung der Hautbarriere ist kein isoliertes Phänomen. Das sich dem Kliniker präsentierende Bild stellt vielmehr die Summe aller Kompensations- und Regenerationsmechanismen der Epidermis dar, die auf die Überwindung der Barrierestörung abzielen [1]. Die Epidermis antwortet relativ stereotyp und unabhängig von der Natur der Barrierestörung. Im Regelfall kommt es zunächst zur Erhöhung des transepidermalen Wasserverlustes (TEWL), welche das Signal zur Wiederherstellung der Hauptkomponenten der Barriere darstellt: (1.) Mehr Ziegel produzieren! (Keratinozyten), (2.) Mehr Mörtel produzieren! (Odland-Körperchen). Sowohl eine erhöhte DNA-Synthese [1, 2] als auch eine 1119
2 Desquamation einhergeht. Physiologischerweise führt die Regeneration der Epidermis zur Restitutio ad integrum, im Krankheitsfall, bei Fortbestehen des Barriereschadens, werden die Regenerationsanstrengungen kontinuierlich fortgeführt, was in epidermaler Hyperplasie, Hyperkeratose und vielfach auch Erythemen mündet [6, 7]. Primäre Störungen der Hautbarriere mit endogener Ursache Abbildung 1 Schema der primär/sekundären Barrierefunktionsstörung bei atopischer Dermatitis und Psoriasis vulgaris. erhöhte Synthese epidermisspezifischer Lipide ist nachweisbar [1, 3]. Es resultiert eine gesteigerte epidermale Proliferation [4, 5], die aufgrund der Eile häufig mit inkompletter Differenzierung und Beeinträchtigung der geordneten Mutationen in Genen, die für Hauptbestandteile der Korneozyten (Ziegel), der extrazellulären Lipidsubstanz (Mörtel) oder der Zell-Zell-Kontakte kodieren, münden in primäre Defekte der Hautbarriere (Abbildung 1) (Tabelle 1). Aufgrund der stereotypen epidermalen Regenerationsmechanismen überlappen die Phänotypen dieser Hautkrankheiten (Beispiel: Ichthyosen) [6]. Der Prototyp eines Korneozytendefekts (brüchige Ziegel) ist die durch Mutationen der Transglutaminase-1 Tabelle 1 Barrierestörung bei Ichthyosen. Darstellung nach pathophysiologischen Gesichtspunkten. Betroffener Barrierebestandteil Betroffenes Gen Klinische Manifestation (Differenzialdiagnostischer clue ) Korneozytendefekte Cornified Envelope Transglutaminase-1 TGM1 Lamelläre Ichthyose, Kongenitale ichthyosiforme Erythrodermie (Beugenbeteiligung) Loricrin LOR Loricrin Keratoderm (Honigwabenmuster palmar) Keratohyalin Filaggrin FLG Ichthyosis vulgaris (Beugenaussparung, Palmare Hyperlinearität) Zytoskelett Keratinfilamente KRT1/10 Epidermolytische Ichthyose (verruköse Hyperkeratosen) KRT1 KRT2 Ichthyosis Curth-Macklin Superfizielle epidermolytische Ichthyose Siemens Lipiddefekte Lipidsynthese/ -modifikation/-transport Hepoxilin-Signalweg Ceramidsynthese ALOX12B ALOXE3 CYP4F22 NIPAL4 ABCA12 CERS3 Lamelläre Ichthyose, kongenitale ichthyosiforme Erythrodermie (Beugenbeteiligung) Steroidsulfatase STS X-chromosomale Ichthyose (periaurikuläre Schuppung) Fettsäurentransport SLC27A4 Ichthyosis Prematurity Syndrome (Polyhydramnion) Fortsetzung 1120
3 Tabelle 1 Fortsetzung. Betroffener Barrierebestandteil Transportmoleküle Cholesterol- Biosynthese/-Homöostase Betroffenes Gen AP1S1 SNAP29 VPS33B Klinische Manifestation (Differenzialdiagnostischer clue ) MEDNIK-Syndrom 1 CEDNIK-Syndrom 2 ARC-Syndrom 3 Sterolisomerase EBP Conradi-Hünermann-Happle-Syndrom (Chondrodysplasie) Steroldehydrogenase NSDHL CHILD-Syndrom 4 (unilaterale Ichthyose) Zink Endopeptidase MBTPS2 Ichthyosis follicularis Alopecia Photophobia Syndrom (IFAP) Triglyzeridmetabolismus Neutrallipidspeicherung ABHD5 Neutrallipid-Speicherkrankheit (Leberfunktionsstörung) Acyltransferase PNPLI Lamelläre Ichthyose, kongenitale ichthyosiforme Erythrodermie Lysosomale Speicherung Glucocerebrosidase GBA M. Gaucher Typ 2 (Neurodegeneration) Peroxisomale Hydroxylierung Phytanoyl-CoA- Hydroxylase Microsomale Oxidation PHYH PEX7 M. Refsum (Visusverlust) Fettaldehyddehydrogenase ALDH3A2 Sjögren-Larsson-Syndrom (Pruritus) Abnorme Zell-Zell-Kontakte/ Desquamation Protease/ Proteaseinhibitoren LEKTI SPINK5 Netherton-Syndrom (girlandenförmig, doppelter Schuppensaum) Matriptase ST14 Ichthyosis-Hypotrichosis-Syndrom Cathepsin C CTSC Papillon-Lefèvre-Syndrom (Gingivitis) Cystatin A CSTA Exfoliative Ichthyose (akrale Betonung) (Corneo)Desmosomen Corneosdesmosin CDSN Peeling-Skin-Syndrom (Atopie) Desmoglein 1 DSG1 SAM-Syndrom 5 (Keratoderm) Desmoplakin DSP SAM-Syndrom Gap junctions Connexine Keratosis-Ichthyosis-Deafness Syndrom (KID) Erythrokeratodermia variabilis (EKV) Tight junctions Claudin CLDN1 Ichthyosis-Sclerosing-Cholangitis-Syndrom 1 Mental retardation-enteropathy-deafness-neuropathy-ichthyosis-keratodermia, 2 Cerebral dysgenesis-neuropathy-ichthyosispalmoplantar keratoderma, 3 Arthrogryposis-renal dysfunction-cholestasis, 4 Congenital hemidysplasia with ichthyosiform erythroderma and limb defects, 5 Severe dermatitis, multiple allergies and metabolic wasting 1121
4 (TGM1) bedingte lamelläre Ichthyose. Dieses Enzym ist wesentlich für die Korneozytenstabilität verantwortlich, indem es zahlreiche, Proteine an der Innenseite der Zellmembran miteinander zum sogenannten cornified envelope vernetzt. Bei einem Enzymmangel ist diese normalerweise dichte und starre Proteinschicht unvollständig ausgebildet, fragil und bietet nicht das notwendige Gerüst zur Verankerung der extrazellulären Lipide. Weitere auf Korneozytendefekte zurückzuführende Ichthyosen sind in Tabelle 1 aufgeführt [7, 8]. Genetische Untersuchungen von Defekten der extrazellulären Lipidsubstanz (unzureichender Mörtel) als Ursache von Ichthyosen haben dazu beigetragen, den Hepoxilin- Stoffwechsel (der Lipoxygenasen) im Stratum corneum besser zu verstehen [9, 10]. Eine Reihe von Mutationen betreffen diese Lipide und verursachen generalisierte Verhornungsstörungen der Haut [11]. Auch eine mangelhafte Ceramidsynthese kann kongenitalen Ichthyosen zugrunde liegen [12, 13]. Bei manchen dieser Entitäten spielen proinflammatorische Lipidspezies eine Rolle (bestimmte Eicosanoid-Metabolite), die klinisch eine entzündliche Komponente bedingen (Phänotyp der kongenitalen ichthyosiformen Erythrodermie). Weitere Krankheiten mit Barrierestörungen durch Defekte des Lipidstoffwechsels sind in Tabelle 1 aufgeführt [7, 8]. Einen Grenzfall stellt die X-chromosomale Ichthyose dar, deren Ursache in einer genetischen Defizienz der Steroidsulfatase (STS) liegt. Dieses Enzym ist wesentlich an der Cholesterolbiosynthese beteiligt, indem es Sulfatreste von Cholesterolsulfat abspaltet. Bei einem Enzymmangel sind die extrazellulären Lipide des Stratum corneums daher fehlerhaft zusammengesetzt (enthalten weniger Cholesterol). Es wird außerdem diskutiert, dass das akkumulierte Cholesterinsulfat epidermale Serinproteasen (Kallikreine) hemmt. Demnach bestünde hier ein Defekt in der Zell-Zell-Adhäsion. Das erklärt, warum elektronenmikroskopisch eine Retentionshyperkeratose mit persistierenden Corneodesmosomen nachweisbar ist [14]. Entgegengesetzte Folgen einer abnormen Zell-Zell- Adhäsion (und Desquamation) werden beim Netherton- Syndrom deutlich. Dabei fehlt der Serinprotease-Inhibitor LEKTI. Die in der Hornschicht gelegenen Proteasen werden ungenügend gehemmt und können ungehindert Corneodesmosomen verdauen, woraus der nahezu vollständige Verlust der Hornschicht resultiert, und damit ein schwerer Defekt der Hautbarriere [15]. Anders als bei den oben genannten Ichthyosen liegt hier also eine Verminderung und nicht ein Überschuss des Stratum corneums vor. Wegen der reaktiven Hyperproliferation mündet das klinische Bild allerdings trotzdem in einem Ichthyose-Phänotyp. Ein zusätzliches Phänomen beim Netherton-Syndrom ist die erhöhte Anfälligkeit für Infektionen (Herpes simplex, Viruspapillome u. a.), die vermutlich auf einer Schwächung der antimikrobiellen Immunabwehr beruht (siehe unten). Kombiniert primär/sekundäre Barrierestörungen Bei der atopischen Dermatitis (AD) ist seit langem eine Barrierestörung bekannt und mehrere klinische Beobachtungen belegen, dass dieser im Krankheitsgeschehen eine wichtige Rolle zukommt: (1.) Das Ausmaß des Barriereschadens korreliert mit der Schwere der AD; (2.) auch nichtläsionale Haut bzw. abgeheilte Hautareale ohne Entzündung zeigen eine Barrierestörung; (3.) eine rückfettende topische Basistherapie verbessert die AD und die Barrierestörung. In den letzten Jahren wurde ein Subtyp der AD definiert, in dem Mutationen im Filaggrin-Gen wie bei der Ichthyosis vulgaris (IV) vorliegen [16]. Tatsächlich bestehen zwischen diesen beiden Krankheiten klinische Analogien, die durch den Filaggrinmangel erklärt werden können: Trockenheit, feinlamelläre Schuppung, palmare Hyperlinearität, Keratosis pilaris und eine Funktionsstörung der Barriere. Ein Mangel an hygroskopischen Aminosäuren (es steht weniger Filaggrin für den Abbau zur Verfügung) führt zum Verlust der Hornschicht-Hydratation. Es ist eine altbekannte Beobachtung, dass die IV häufig mit Ekzemen einhergeht (Eczema in ichthyotico), alle denkbaren Mischungsverhältnisse zwischen IV und AD können beobachtet werden. Wie kann auf Basis der Filaggrin-Anomalien die entzündliche Komponente der AD erklärt werden? Es gibt zahlreiche Hinweise, dass eine erhöhte Durchlässigkeit der Hautbarriere das Eindringen von Allergenen begünstigt und konsekutiv zu chronischer Entzündung der Haut und sogar zu respiratorischen Allergien führen kann [16, 17]. Dennoch haben nicht alle IV-Patienten mit Filaggrinmutationen gleichzeitig Symptome einer Hautentzündung. Umgekehrt sind Filaggrinmutationen nur in einem Teil der Patienten mit AD nachweisbar (je nach geographischer Region %). Offensichtlich spielen also in der Pathogenese der AD weitere Faktoren eine Rolle man geht heute von komplexe Wechselwirkungen zwischen der Funktion der Hautbarriere, Umweltfaktoren und dem Immunsystem aus. Es können nicht nur Barrierestörungen Entzündungen hervorrufen, sondern Hautentzündungen umgekehrt auch die antimikrobielle und die Permeabilitätsbarriere beeinträchtigen (Abbildung 1). So wurde etwa beschrieben, dass Th2-Zytokine sowohl die Expression von antimikrobiellen Peptiden als auch von Filaggrin in Keratinozyten vermindern [18, 19]. In einer Subgruppe von Individuen mit AD sind vermutlich Mutationen in Immungenen maßgebend, erst sekundär hemmt die Entzündung den Aufbau beziehungsweise den Erhalt wichtiger Barrierestrukturen (z. B. hemmen Th2 Zytokine die Synthese von Filaggrin). Auch bei der Psoriasis vulgaris liegen offenbar sowohl primäre (genetische) als auch sekundäre Beeinträchtigungen 1122
5 der Barriere vor. Die sekundären Faktoren umfassen die zahlreichen entzündlichen Prozesse der Psoriasis, die derzeit im Mittelpunkt der Aufmerksamkeit stehen; aktuelle genomweite Analysen decken zahlreiche Veränderungen in Immungenen auf. Für den primären Barriereschaden kommen Deletionen in den Late-Cornified-Envelope-Genen LCE3B und LCE3C[20] in Frage, deren Produkte ähnlich wie Filaggrin für die Keratinozytendifferenzierung wichtig sind. Diese stellen somit einen möglichen Schwachpunkt der Korneozyten bei der Psoriasis dar, der bei der Auslösung der psoriatischen Reaktion beteiligt sein kann [21]. Ein funktioneller Nachweis hierfür steht allerdings noch aus (Abbildung 1). Sowohl bei der AD als auch bei der Psoriasis sind ferner seit Jahren auch Verschiebungen der Lipidfraktionen der Hornschicht bekannt. Bei der AD wird eine Verkürzung der Kettenlängen der extrazellulären Lipide beobachtet [22]. Bei der Psoriasis werden eine Abnahme von Ceramidfraktionen, Prosaposin und Sphingomyelinase beschrieben [23, 24]. Ob diese primärer oder sekundärer Natur sind, ist noch ungeklärt. Störungen der antimikrobiellen Hautbarriere bei Hautkrankheiten Die Epidermis produziert antimikrobielle Substanzen, die einen wichtigen Teil der epidermalen Barrierefunktion darstellen. Defekte der Barrierefunktion können auch von Störungen der antimikrobiellen Barriere begleitet sein. Ein Beispiel für eine primäre Barrierestörung mit assoziierter mangelhafter antimikrobieller Abwehr ist die epidermolytische Ichthyose (Tabelle 1) [7]. Diese beruht auf Keratin-1- oder Keratin-10-Mutationen und ist klinisch häufig durch Superinfektionen charakterisiert. Es liegt eine mangelnde Sekretion von antimikrobiellen Peptiden durch die Odland- Körperchen vor, möglicherweise in Zusammenhang mit den Keratin-Defekten des Zytoskelett [25]. Zwar ist dem Kliniker bei der AD die Neigung zu Superinfektionen durch mannigfaltige Mikroorganismen wohlbekannt, doch diese Schwäche der antimikrobiellen Abwehr ist vermutlich nur selten primärer Natur. Lediglich in einer Subgruppe von Patienten mit AD ist ein genetischer Mangel des antimikrobiellen Peptids Beta-Defensin nachweisbar [18]. In der Mehrzahl der Patienten handelt es sich um sekundäre Effekte in Folge eines Integritätsverlustes der Epidermis (z. B. durch Filaggrin-Mangel) oder einer Immundeviation (Th2-Entzündungen hemmen die Expression antimikrobieller Peptide, siehe oben) [19, 26]. Zusammengefasst liegen immer dann primäre Hautbarrierestörungen vor, wenn Schlüsselkomponenten der Barriere (mono)genetisch verändert sind. Bei entzündlichen Hauterkrankungen wie beispielsweise der atopischen Dermatitis kristallisieren sich Subtypen heraus: jene, bei denen die Hautbarrierestörung primär genetisch determiniert ist, und jene, bei denen erst sekundär, z. B. aufgrund der Entzündung, eine Hautbarrierestörung entsteht. Korrespondenzanschrift Prof. Dr. med. univ. Matthias Schmuth Universitätsklinik für Dermatologie und Venerologie Medizinische Universität Innsbruck Anichstraße Innsbruck, Österreich Literatur 1 Gruber R, Schmuth M. The barrier function of normal skin. Morphologic and functional aspects of the skin barrier. Hautarzt 2014; 65: Proksch E, Holleran WM, Menon GK, et al. Barrier function regulates epidermal lipid and DNA synthesis. Br J Dermatol 1993; 128: Feingold KR, Elias PM. Role of lipids in the formation and maintenance of the cutaneous permeability barrier. Biochim Biophys Acta 2014; 1841: Proksch E, Folster-Holst R, Jensen JM. Skin barrier function, epidermal proliferation and differentiation in eczema. J Dermatol Sci 2006; 43: Ajani G, Sato N, Mack JA, Maytin EV. Cellular responses to disruption of the permeability barrier in a three-dimensional organotypic epidermal model. 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