FACTORS CONTROLLING THE ISOTOPIC COMPOSITION OF OXYGEN BOUND TO PHOSPHORUS IN GLYCINE MAX

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1 DISS. ETH NO FACTORS CONTROLLING THE ISOTOPIC COMPOSITION OF OXYGEN BOUND TO PHOSPHORUS IN GLYCINE MAX A thesis submitted to attain the degree of DOCTOR OF SCIENCES of ETH ZURICH (Dr. sc. ETH Zurich) presented by VERENA PFAHLER Dipl. Geoökologin, University of Bayreuth, Germany born on citizen of Germany accepted on the recommendation of Prof. Dr. E. Frossard, examiner Dr. F. Tamburini, co-examiner Prof. Dr. S.M. Bernasconi, co-examiner Dr. R. Siegwolf, co-examiner 2014

2 Abstract Phosphorus (P) is at the same time a limited resource and a pollutant. It is an essential nutrient for plants, but plant available P in soils is often limited. Thus, P fertiliser has to be applied in many agricultural systems. But resources of rock phosphate, the main raw material for mineral P fertilisers, are limited. In contrast, erosion and leaching export of P from soils to aquatic systems can lead to eutrophication and consequently lower the quality of aquatic systems. It is thus important to better characterise and understand P cycling in the soil plant system. A new tool to do so is the analysis of the isotopic composition of oxygen associated to P (δ 18 O PO 4 ). The analysis of the δ 18 O PO 4 is used in paleoclimatology studies and to study P in aquatic systems, sediments, and soils. Most studies have so far neglected the influence of plants on the δ 18 O PO 4, despite the fact that plants play an important role for P cycling in the soil plant system. This thesis focused on factors influencing the δ 18 O PO 4 in plants, using Glycine max cv Toliman (soybean) as a model plant. As this is the first detailed study on the δ 18 O PO 4 of P in plants, the experiments were mainly conducted in the glasshouse under controlled conditions using hydroponic systems. Regarding the different P pools in plants, the main emphasis was put on inorganic phosphate, extracted by 0.3 M trichloroacetic acid (TCA), and referred to as TCA soluble reactive P (TCA P). In chapter 1 we have seen that translocation and transformation of phosphate in soybean, grown under optimal plant growth conditions in a glasshouse, led to a significant increase of the the δ 18 O PO 4 of TCA P in soybean leaves ( ) compared with the δ 18 O PO 4 of the P source in the nutrient solution (12.4 ). This increase was attributed to equilibrium between oxygen in inorganic phosphate and in leaf water caused by enzymatic activity. Chapter 2 showed that an increase of the δ 18 O of leaf water by 20, led to an increase of the δ 18 O PO 4 of TCA P in soybean leaves by 20. However, the δ 18 O of leaf water and the δ 18 O PO 4 of TCA P in the leaves did not have the same diurnal cycle. This was most likely due to the influence of non equilibrium oxygen exchange between oxygen containing compounds like water and inorganic phosphate and to the fact that TCA P is a mix of inorganic phosphate present in different cell v

3 Abstract compartments. The focus in chapter 3 was on the effect of the P status on the δ 18 O PO 4 of TCA P in leaves from field grown soybeans. Samples were taken from a long term field trial, established 1989 in Rümlang (Switzerland), looking at the effect of different P fertilisation rates on crop yield. The main findings were that the δ 18 O PO 4 of TCA P in leaves was negatively correlated with the acid phosphatase activity and that the δ 18 O of leaf water and the TCA P concentration in the leaves can explain a large part of the variations of the δ 18 O PO 4 of TCA P in leaves. Chapter 4 showed that omission of P for ten days in the nutrient solution led to an enhanced translocation and mobilisation of P. This only affected the δ 18 O PO 4 of TCA P in fully developed ( old ) leaves, where the contribution of inorganic phosphate released from residual P to the TCA P in the leaves was high. This thesis is the first work looking in detail at the δ 18 O PO 4 in plants. We showed that the main factors, which influenced the δ 18 O PO 4 in soybean leaves, were the δ 18 O of leaf water, oxygen exchange between leaf water and inorganic phosphate caused by enzymatic reactions, and the concentration of TCA P in the leaves. There are still several questions remaining, which should be addressed in future research, for example how to determine the δ 18 O PO 4 of organic P in plants, the effect of plant uptake or the effect of water stress. vi

4 Zusammenfassung Phosphor (P) ist ein wichtiger Nährstoff für Pflanzen, der eine zentrale Rolle im Stoffwechsel spielt. Der Bodengehalt an pflanzenverfügbarem P ist aber oft gering, weshalb in der Landwirtschaft oft Phosphordünger ausgebracht werden muss. Im Gegensatz dazu kann der übermässige Eintrag von P in Gewässer beispielsweise durch Bodenerosion zur Eutrophierung führen und verschlechtert dadurch die Gewässerqualität. Daher ist es wichtig, dass der Phosphorkreislauf im Boden Pflanzen System besser verstanden und charakterisiert wird. Eine neue Methode hierfür ist die Untersuchung des Isotopenverhältnisses von an Phosphor gebundenem Sauerstoff (δ 18 O PO 4 ). Diese Methode wurde bislang vor allem zur Rekonstruktion von Paläotemperaturen und zur Untersuchung von Phosphor in Gewässern, Sedimenten und in Böden verwendet. Die meisten Studien haben bisher den Einfluss der Pflanzen auf das δ 18 O PO 4 vernachlässigt, obwohl Pflanzen eine wichtige Rolle im Phosphorkreislauf spielen. Diese Arbeit konzentriert sich auf die Faktoren, die das δ 18 O PO 4 in Pflanzen beeinflussen. Als Modellpflanze wurde hierfür Glycine max cv Toliman (Soja) verwendet. Da dies die erste detaillierte Studie über das δ 18 O PO 4 in Pflanzen ist, wurden die Experimente, mit Ausnahme von Kapitel 3, im Gewächshaus unter kontrollierten Bedingungen in Hydrokulturen durchgeführt. Der Hauptaugenmerk lag auf anorganischem Phosphat, welches mit 0,3 M Trichloressigsäure (TCA) aus Pflanzen extrahiert wurde und nachfolgend als in TCA gelöster reaktiver Phosphor (TCA P) bezeichnet wird. In Kapitel 1 haben wir gesehen, dass das δ 18 O PO 4 von TCA P in Sojablättern ( ) höher ist als das δ 18 O PO 4 der Phosphorquelle (12.4 ) in der Nährlösung. Der Anstieg kann auf ein Sauerstoffgleichgewicht zwischen Blattwasser und anorganischem Phosphat zurückzuführen sein. Dieses Gleichgewicht wird durch den Reaktionsmechanismus der anorganischer Pyrophosphatase und womöglich auch anderer Säureanhydrid Hydrolasen verursacht. In Kapitel 2 zeigte sich, dass ein Anstieg des δ 18 O im Blattwasser um 20 einen Anstieg des δ 18 O PO 4 von TCA P um 20 zur Folge hatte. Im Gegensatz dazu hatten das δ 18 O im Blattwasser und das δ 18 O PO 4 von TCA P nicht vii

5 Zusammenfassung denselben Zyklus. Der Grund hierfür waren wahrscheinlich Prozesse, die Sauerstoff zwischen anorganischem Phosphat und Wasser austauschen, allerdings nicht zu einem Sauerstoffgleichgewicht führen und die Tatsache, dass TCA P anorganisches Phosphat aus verschiedenen Zellkompartimenten enthält. In Kapitel 3 fokussierten wir uns auf den Effekt des P Status auf das δ 18 O PO 4 von TCA P in Blättern von Sojapflanzen, die unter Feldbedingungen gewachsen sind. Das δ 18 O PO 4 von TCA P in Blättern war negativ mit der Aktivität der sauren Phosphatase in den Blättern korreliert. Ausserdem stellte sich heraus, dass das δ 18 O im Blattwasser in Kombination mit der Konzentration von TCA P in den Blättern einen Grossteil der Variabilität des δ 18 O PO 4 von TCA P erklären kann. In Kapitel 4 ist ein Teil der Sojapflanzen für zehn Tage ohne P in der Nährlösung gewachsen. Dies führte zu einer erhöhten Translokation und Mobilisierung von Phosphor. Nur das δ 18 O PO 4 von TCA P in den voll entwickelten Blättern war dadurch betroffen, weil lediglich in den voll entwickelten Blättern der Beitrag von anorganischem Phosphat, das durch Hydrolyse von organischem P mobilisiert wurde, zum TCA P signifikant war. Dies ist die erste Arbeit, die sich genauer mit dem δ 18 O PO 4 in Pflanzen beschäftigt. Es wurde gezeigt, dass Variationen im δ 18 O PO 4 von TCA P in Sojablättern vor allem auf das δ 18 O im Blattwasser, den Sauerstoffaustausch zwischen Blattwasser und anorganischem Phosphat auf Grund von Enzymen und auf die Konzentration von TCA P in den Blättern zurückzuführen ist. Allerdings gibt es noch einige offene Fragen, die durch zukünftige Experimente beantwortet werden sollten. Es ist beispielsweise noch unklar wie das δ 18 O PO 4 von organischen Phosphorverbindungen in Pflanzen am Besten bestimmt wird, was der Effekt von Wasserstress ist oder wie die Phosphoraufnahme durch Pflanzen das δ 18 O PO 4 von pflanzenverfügbarem P beeinflusst. viii

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