Method Development for Qualitative, Quantitative and Computational Proteomics
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- Günter Huber
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1 Method Development for Qualitative, Quantitative and Computational Proteomics Dissertation zur Erlangung des akademischen Grades Doktor der Naturwissenschaften Dr.rer.nat. der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät der Christian-Albrechts-Universität zu Kiel vorgelegt von Klaus Dennis Linke Kiel, 2014
2 Erster Gutachter: Zweiter Gutachter: Prof. Dr. Andreas Tholey Prof. Dr. Frank Sönnichsen Tag der mündlichen Prüfung: Zum Druck genehmigt: gez. Prof. Dr. Wolfgang J. Duschl, Dekan
3 Zusammenfassung Die Protein Phosphorylierung stellt eine wichtige posttranslationale Modifikation dar, die eine Vielzahl biologischer Prozesse reguliert. Um die dynamischen Kontrollmechanismen besser verstehen zu können, ist es wichtig phosphorylierte Proteine identifizieren und quantifizieren zu können. Die Anwendung isobarer Derivatisierungsstrategien (z.b. itraq) zur quantitativen Phosphopeptid-Analyse erfordert (i) optimal eingestellte Peptid-Fragmentierungsbedingungen und (ii) speziell angepasste Algorithmen zur Identifizierung itraq derivatisierter (phosphorylierter) Peptide. Weiterhin (iii) wird eine Vielzahl an Peptide-Spectrum- Matches bzw. Phosphopeptid spezifischer Sequenzen für eine akkurate Quantifizierung benötigt. Diese drei Anforderungen wurden in einer Plattform vereinigt, um itraq derivatisierte (Phospho)Proteine relativ zueinander quantifizieren zu können. So werden optimale Fragmentierungsbedingungen benötigt, um itraq derivatiserte Phosphopeptide identifizieren und quantifizieren zu können. Dies schließt die Detektion von Peptid-Rückgrat Fragment-Ionen, spezifischer Phosphopeptid-Signale (z.b. Neutralverlust der Phosphat- Gruppe) und itraq Reporter Ionen mit ein. Unterschiedliche Tandem MS Fragmentierungstechniken der LTQ Orbitrap Velos (collision induced dissociation (CID), CID plus multistage activation, and higher energy collision dissociation (HCD)) und ihre Fähigkeit diese Ionen zu erzeugen wurden untersucht. Hierbei ist anzumerken, dass die Identifizierung und Quantifizierung gegenläufige Ansprüche an die normalisierte Kollisionsenergie bei der (Phospho)Peptid-Fragmentierung stellen. Daher muss ein Kompromiss eingegangen werden, der beiden Anforderungen (Identifizierung und Quantifizierung) gerecht wird. Dafür wurde eine angepasste MS/MS Methode entwickelt. Diese verwendet CID ausschließlich zur Peptid-Identifizierung, währenddessen HCD sowohl zur Identifizierung als auch Quantifizierung angewandt wird. Trotz der dualen Fragmentierung eines Vorläufer-Iones ist die benötigte Messdauer mit LC-ESI MS/MS Experimenten vereinbar. Zusätzlich zu den optimierten Fragmentierungsbedingungen werden auch speziell angepasste Algorithmen in der computergestützten Peptid-Identifizierung (z.b. mittels Datenbanksuchen) benötigt. Um z.b. die nicht genau berechnete Masse der Vorläufer-Ionen nach itraq-4plex Derivatisierung zu korrigieren, wurde ein Algorithmus entwickelt, der die Intensitäten der verschiedenen Reporter Ionen in die Berechnung miteinbezieht. Hierdurch konnte die berechnete Masse der Vorläufer-Ionen (im Mittel) um 4 ppm verbessert werden, wenn die verwendeten MS/MS Spektren ein sehr intensives itraq 114 Reporter Ion aufweisen. Eigenhändig geschriebene Programme wurden auch verwendet, um die korrekte Peptid-Identifizierung itraq derivatisierter Proben sicherzustellen. Hierfür wurde Nebenreaktion bei der itraq Derivatisierung, die Modifizierung von Tyrosin mit itraq, genauer untersucht. Es wurden zwei bisher nicht beschriebene Immonium-Ionen bei m/z (itraq-4plex) und (itraq-8plex) entdeckt, die aufgrund ihres spezifischen Charakters auch als zusätzliche Merkmale in der automatisierten Peptide-Identifizierung genutzt werden können. Um die Plattform zur relativen Quantifizierung itraq derivatisierter Peptide zu komplettieren, wurde ein neues Verfahren etabliert, welches sowohl die Identifizierung als auch Quantifizierung von Phosphopeptiden verbessert. Dies wurde durch das Zusammenführen eines Multi-Protease-Verdaus mit der itraq-8plex Derivatisierung erreicht. Hierdurch konnte die Anzahl quantifizierbarer Phosphopeptid relevanter Sequenzen
4 signifikant gesteigert werden. So wurden z.b. 16 (Multi-Protease Ansatz) statt nur vier (Trypsin) Phosphopeptid spezifische Sequenzen von β-casein korrekt quantifiziert. Gleichzeitig war die Vereinbarkeit des Multi-Protease- Verdaus mit der SDS-PAGE, der itraq Derivatisierung sowie der Phosphopeptid-Aufreinigung mittels TiO 2 gewährleistet. Im zweiten Abschnitt dieser Dissertation lag der Fokus auf der Entwicklung von Computerprogrammen für zwei (voneinander unabhängigen) Projekten, um eine schnelle und reproduzierbare Auswertung massenspektrometrischer Daten zu gewährleisten. Das Ziel des ersten Projektes war es die Protein-Identifizierungen mehrerer Datenbanksuchen (SEQUEST, Mascot, OMSSA und X!Tandem) zu vereinen. Es stellte sich heraus, dass X!Tandem exzellent für die Auswertung massenspektrometrischer Daten einer 3500 Jahre alten Eis-Mumie (Ötzi) geeignet ist. Weiterhin wurde durch den kombinierten Ansatz von vier Datenbanksuchen nicht nur die Anzahl identifizierter Proteine erhöht, sondern es konnten auch 87% der identifizierten Proteine mit mehr als einer Datenbanksuche identifiziert werden. In dem zweiten Projekt lag der Fokus auf der Entwicklung zweier Programme für die Auswertung von Q- PICS Daten im Vordergrund, um die Schnittstellenspezifität uncharakterisierter Proteasen identifizieren zu können. Die Programme beinhalten Funktionen zur Datenfilterung und zum Export der P1 P5 Position in Relation zum neuen N-Terminus. Die entwickelten Programme wurden in einer Studie eingesetzt, um die zuvor berichtete Schnittstellenspezifität der Proteasen ADAM10 und ADAM17 zu bestätigen. Schlussendlich kombinierte diese Dissertation unterschiedliche Bereiche der Proteomforschung, um neue Techniken zu entwickeln oder bereits bestehende massenspektrometrische Mess- oder Auswerte-Methoden zu verbessern. Es konnten beiden Ziele, (i) Etablierung einer Plattform zur relativen Quantifizierung und (ii) der Entwicklung neuer Computerprogramme zur automatisierten Datenanalyse, erfolgreich abgeschlossen werden.
5 Abstract Protein phosphorylation is an important posttranslational modification that plays a regulatory role within numerous biological processes. The simultaneous identification, localization, and quantification of phosphorylated proteins is vital for understanding this dynamic control mechanism. The application of isobaric labeling strategies, e.g., itraq, for quantitative phosphopeptide analysis requires (i) optimal peptide fragmentation conditions, (ii) sophisticated computational proteomics algorithms to identify (phosphorylated) itraq labeled peptides, and (iii) the ability to use more than one Peptide-Spectra-Match and phosphopeptide sequence to guarantee accurate phosphorylation specific quantification. These three demands were combined into a platform to relatively quantify itraq-4plex labeled (phospho)proteins on a LTQ Orbitrap Velos. Optimal fragmentation conditions for identification and quantification of itraq labeled phosphopeptides requires parallel monitoring of specific ions arising from peptide backbone fragmentation, neutral losses of phospho moieties, and cleaved itraq tags. Tandem MS fragmentation techniques available in the LTQ Orbitrap Velos (collision induced dissociation (CID), CID plus multistage activation, and higher energy collision dissociation (HCD)) were examined for their ability to generate these ions. The optimal Normalized Collision Energy for quantification and identification of itraq labeled (phospho)peptides show inverse demands, and a compromise between optimal parameters for each aspect is necessary. A MS/MS measurement protocol was established that involves CID measurement in ion trap for identification followed by HCD measurement in Orbitrap for parallel identification and quantification that satisfies the time requirements for LC-ESI MS/MS experiments. In addition to optimize fragmentation conditions, automated peptide identification techniques via database search engines require computational, proteomics specific, algorithms. To avoid an imprecise in-silico precursor mass calculation after itraq-4plex labeling, an algorithm was compiled which factors in the intensity distribution of all four itraq reporter ions in tandem MS spectra to calculate the precursor mass more accurately. The benefit of this algorithm was shown by significantly improving the mass accuracy (up to 4 ppm) for Peptide-Spectrum-Matches (PSMs) which were dominated by itraq 114 reporter ions. In-house compiled computational proteomics tools were also used to enhance the validity of peptide identification after itraq labeling. Here, the itraq tyrosine modification, a frequently occurring side-reaction of itraq labeling, was under special investigation. Two novel immonium ions, at m/z (itraq-4plex) and (itraq- 8Plex), were observed which are highly typical for this modification. These ions can serve as additional identification features in search algorithms to enhance the identification confidence. To complement the platform to relatively quantify phosphopeptides by isobaric labeling, a new procedure was established to improve phosphopeptide identification and quantification simultaneously. This was achieved by combining a multi-protease digest with itraq-8plex labeling, which significantly raised the number of quantifiable (phospho)peptide sequences (e.g., from 4 (trypsin only) to 16 (multi-protease) phosphopeptide related sequences for β-casein). In addition, the compatibility of the multi-protease approach with SDS-PAGE, itraq labeling and phosphopeptide enrichment using TiO 2 was achieved successfully.
6 In the second part of this dissertation the development of computational proteomics tools to assist in reproducible and fasts data-analysis was performed across two independent projects. The aim of the first project was to develop and establish a computational workflow to combine protein identification results obtained from multi-database searches of SEQUEST, Mascot, OMSSA and X!Tandem. Among these, X!Tandem was found to perform excellent to identify proteins from the 3,500 years old Tyrolean iceman Oetzi. By combining the four search engines, the number of proteins identified increased significantly; additionally, it could be demonstrated that more than 87% of the proteins could be identified by more than one search engine. For the second project, two computational proteomics tools for the Q-PICS approach were developed to identify cleavage site motifs of uncharacterized proteases. These tools covered the functions to filter peptide list and export the P1 P5 position in relation to the new N-Terminus. The developed tools were used in a study to confirm the previously reported cleavage site specificities of the proteases ADAM10 and ADAM17. In conclusion, this dissertation has combined various distinct aspects within proteomics to develop novel, or enhance already established, measurement and data processing procedures. To this end, the initial aims of (i) providing a platform for relative quantification and (ii) the development of computational tool set to assist data analysis, were successfully achieved.
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