regulation of hippocampal neurotransmission:
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1 Diss. ETH ex. 6 Diss. ETHNo regulation of hippocampal neurotransmission: from Synapses to Synaptic Networks A dissertation submitted to the SWISS FEDERAL INSTITUTE OF TECHNOLOGY, ZURICH for the degree of DOCTOR OF NATURAL SCIENCES presented by MASSIMO SCANZIANI Dipl. Natw. ETH born October 13, 1965 citizen of Balerna/Ti accepted on the recommendation of Prof. Vladimir Pliska, examiner Prof. Beat H. Gahwiler, co-examiner 1993
2 5 SUMMARY TRANSMITTER RELEASE AND ITS REGULATION The introduction reviews and critically discusses classical as well as recent studies addressing the mechanism of transmitter release and its modulation, including elctrophysiological, biochemical and molecular approaches. This chapter gives an overview about the involvement of ionic calcium in transmitter release and its effect on short term plasticity, the proteins implicated in transmitter release and the regulation of their function, the modulatory action of neurotransmitters on transmitter release as well as the control of presynaptic terminal activity by their target neuron. THE EFFECTS OF ADENOSINE, BACLOFEN AND CADMIUM ON MINIATURE EPSCS IN THE HIPPOCAMPUS REVEAL A NOVEL MECHANISM OF PRESYNAPTIC ACTION. Presynaptic inhibition of neurotransmitter release in the CNS is often thought to be mediated by inhibition of voltage-dependent calcium channels in the axon terminal. We have compared the effects of the calcium channel antagonist cadmium and several transmitters that inhibit evoked synaptic transmission with regard to their effects on spontaneous miniature excitatory postsynaptic currents (EPSCs) and miniature inhibitory postsynaptic currents (IPSCs). We used whole-cell voltage-clamp techniques to record from CA3 neurons in hippocampal slice cultures in the presence of the voltage-dependent sodium channel blocker tetrodotoxin. Cadmium ( u.m) blocked evoked EPSCs and IPSCs. Baclofen (10 u.m), a GABAB receptor agonist, and adenosine (50 u.m) blocked evoked EPSCs and also decreased the frequency of mepsc without affecting the distribution of their amplitudes. Baclofen blocked evoked IPSCs but did not affect mlpscs amplitude or frequency. Cadmium had no effect on either the frequency or amplitude of mepscs or mlpscs. These results demonstrate that baclofen and adenosine do not decrease glutamate release from presynaptic endings by inhibiting axon terminal calcium channels, but rather inhibiting the release process itself. These results allow us also to conclude that presynaptic GABAB receptors exert distinct actions on excitatory and inhibitory synapses.
3 6 PRESYNAPTIC INHIBITION OF EPSPS BY NOREPINEPHRINE IN AREA CA3 OF HIPPOCAMPAL SLICE CULTURES Norepinephrine (NE) inhibits spontaneous activity of pyramidal neurons in the hippocampus. We investigated the effects of NE on pharmacologically isolated non- NMDA receptor mediated EPSPs which were evoked in CA3 pyramidal cells by mossy fiber or recurrent collateral stimulation in hippocampal slice cultures. These EPSPs depended linearly on membrane potential and followed stimulation frequencies up to 10 Hz without changing their amplitude or latency, and are therefore likely to represent monosynaptic non-nmda receptor-mediated responses. NE (5 u.m) strongly reduced the amplitude of EPSPs without affecting the amplitude of currents induced by application of AMPA, suggesting that NE decreases presynaptic glutamate release. This action was unaffected by the p receptor antagonist timolol but was blocked by both the a receptor antagonist phentolamine and the specific a1 receptor antagonist prazosin. The cc2 receptor antagonist clonidine, on the other hand, did not affect the NE mediated reduction of the EPSP. Treatment of cultures with pertussis toxin or phorbol esters abolished the effects of NE, while application of the protein kinase inhibitor staurosporin enhanced the effect of NE. Desensitization was observed with repetitive applications of NE, an effect which could be prevented by pretreatment of the cultures with staurosporin. Despite the presumed presynaptic action, NE did not affect the frequency or the amplitude distribution of miniature EPSCs recorded in the presence of TTX with the whole-cell patch-clamp technique. This suggests that the effector sites of NE action could be ionic conductances. PAROXYSMAL INHIBITORY POTENTIALS MEDIATED BY GABAB RECEPTORS IN DISINHIBITED HIPPOCAMPAL SLICE CULTURES What is the role of GABAB receptors in the regulation of hippocampal excitability? The GABAB antagonist CGP blocked the late IPSP in CA3 cells, without causing epilepsy, unlike GABAA antagonists. Epileptic activity induced by 40u.M bicuculline was changed by low concentrations of the glutamate antagonist CNQX (2 u.m) into a cycle of epileptic bursts alternating with paroxysmal inhibitory potentials (PIPs), consisting of an EPSP followed by a long-lasting (1-2 s) hyperpolarization. PIPs were as large as 30 mv, were prolonged by the GABA-uptake blocker nipecotic acid, were reduced by the opioid-agonist FK , and reversed near E <+. CGP
4 abolished the PIPs, indicating that they are mediated by GABAB receptors. Unlike control GABAB IPSPs, the amplitude of the PIP was reduced by the NMDAreceptor antagonist D-APV. Regular stimulation elicited a cyclical pattern of responses consisting of gradually increasing PIPs followed by an epileptic burst, which then reset the cycle. Similarly, low concentrations of bicuculline (2u.M) alone increased the amplitude of control GABAB-mediated synaptic potentials 2-3 fold. Like the PIP, these responses were D-APV-sensitive and could be cyclical. Unlike control, however, application of CGP under these conditions lead to intense epileptic discharge. Amplification of GABAB-mediated inhibition may be a self-protective mechanism, preventing epileptogenesis after partial disinhibition. suggest the presence of NMDA-receptors on GABAergic intemeurons. These results also
5 8 KURZFASSUNG MECHANISMEN UND MODULATION DER TRANSMITTERFREISETZUNG Die Einleitung fasst klassische und neue Studien zusammen, die sich mit dem Mechanismus der Transmitterfreisetzung und deren Modulation befassen. Elektrophysiologische, biochemische und molekularbiologische Studien werden kritisch diskutiert. Dieses Kapitel gibt eine Ubersicht Qber (i) die Rolle von Kalzium bei der Freisetzung von Transmittern und in der kurzfristigen Plastizitat der synaptischen Ubertragung, (ii) die Proteine, die fur die Transmitterfreisetzung verantwortlich sind und ihre Regulierung, (iii) die Regulierung der Freisetzung durch Neuromodulatoren und (iv) den Einfluss von postsynaptischer Aktivitat auf Transmitterfreisetzung. EINFLUSS VON BACLOFEN UND ADENOSIN AUF QUANTALE FREISETZUNG Adenosin sowie der GABAB-Rezeptor-Agonist Baclofen vermindern die durch Aktionspotentiale verursachte Freisetzung von Glutamat, indem sie prasynaptische Rezeptoren von erregenden Endigungen aktivieren. Auf ahnliche Weise kann Baclofen die Freisetzung von GABA aus hemmenden Synapsen inhibieren. Welche Mechanismen sind fur die modulierende Wirkung dieser Substanzen verantwortlich? Die spontane, aktionspotentialunabhangige Freisetzung von Neurotransmittern (quantale Freisetzung) unterscheidet sich von der durch Aktionspotentiale verursachten Freisetzung dadurch, dass sie nicht auf der Offnung von spannungsabhangigen Kalziumkanalen beruht. Dies konnte dadurch gezeigt werden, dass Kadmium, ein Blocker von spannungsabhangigen Kalziumkanalen, nur die durch Aktionspotential verursachte Freisetzung verhindert, nicht aber die quantale Freisetzung. Die Spontane quantale Freisetzung lasst sich durch die hochauflbsende patchclamp Methode beobachten. Wir haben die Wirkung von Adenosin und Baclofen auf die quantale Freisetzung getestet. Falls die hemmende Wirkung dieser Substanzen auf einer Verminderung der Offnungswahrscheinlichkeit oder der Leitfahgigkeit von prasynaptischen Kalziumkanalen beruht, sollten sie die quantale Freisetzung nicht beeinflussen. Adenosin und Baclofen vermindern jedoch die Frequenz der quantalen Freisetzung von Glutamat. Dieses Resultat deutet darauf hin, dass Adenosin und
6 9 Baclofen die biochemischen Freisetzungsmechanismen von erregenden Neurotransmittem direkt beeinflussen. Interessanterweise zeigt Baclofen keine Wirkung auf die quantale Freisetzung von GABA. Das heisst, dass GABA die Freisetzung erregender und inhibierender Neurotransmitter durch unterschiedliche Mechanismen hemmt. WIRKUNG VON NORADRENALIN AUF DIE ERREGENDE SYNAPTISCHE GBERTRAGUNG IM HIPPOCAMPUS IN VITRO Wir haben festgestellt, dass die durch AMPA-Rezeptoren verursachten ekzitatorischen postsynaptischen Potentiate in CA3 Pyramidalneuronen durch Noradrenalin reduziert werden unabhangig davon, ob es sich urn synaptische Kontakte zwischen Kornerzellen und Pyramidenzellen oder zwischen benachbarten CA3 Pyramidenzellen handelt. Noradrenalin zeigt hingegen keine Wirkung auf die Amplitude der iontophoretisch induzierten AMPA-Strome. Aus diesem Grund vermuten wir, dass Noradrenalin seine Wirkung auf prasynaptische Rezeptoren ausubt. Die Aktivierung dieser Rezeptoren fuhrt wahrscheinlich zu einer Verminderung der Glutamatausschuttung. Noradrenalin ubt diese spezifische Aktivitat via a1-rezeptoren aus. Diese Rezeptoren sind durch die Proteinkinase C moduliert und an ein Pertussistoxin-sensitives G-Protein gekoppelt. Die Behandlung der hippokampalen Kulturen mit Staurosporin (einem Blocker von Proteinkinasen) verstarkt die Wirkung von Noradrenalin. Die Wiederholte Zugabe von Noradrenalin fuhrt zu einer Desensitisierung, welche durch Staurosporin gehemmt werden kann. Noradrenalin zeigt keine Wirkung auf die quantale Freisetzung von Glutamat. Es ist deswegen zu vermuten, dass Noradrenalin seine prasynaptische inhibitorische Aktivitat durch Hemmung von lonenleitfahigkeiten ausubt.
7 10 GABAB-REZEPTOR VERURSACHTE PAROXYSMALE INHIBITORISCHE POTENTIALE Was ist die physiologische Rolle der GABAB-Rezeptoren? Im Gegensatz zu den GABAA-Rezeptor-Antagonisten, beeinflussen GABAB-Rezeptor-Antagonisten die Erregbarkeit des Hippokampus nicht markant. Stimulation der Moosfasern, in Gegenwart niedriger Konzentrationen von Konvulsiva lost in CA3 Pyramidenzellen paroxysmale inhibitorische Potentiate (PIPs) aus. Pharmakologische Untersuchungen haben gezeigt, dass die PIPs keine intrinsischen Strbme wiederspiegeln, sondern synaptisch, durch die Aktivierung der GABAB-Rezeptoren, ausgelost werden. Die PIPs unterscheiden sich von der langsamen, durch GABAB-Rezeptoren verursachten Komponente synaptischer Inhibition durch ihre vergrdsserte Amplitude und ihre Emfindlichkeit auf NMDA-Rezeptor-Antagonisten. Ausserdem lost die Blockierung dieser PIPs durch GABAB-Rezeptor-Antagonisten starke epileptische Aktivitat aus. Wir vermuten, dass PIPs eine kompensatorische Antwort in leicht disinhibierten Systemen darstellen.
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