Die große Ausnahme: flavinhaltige Blaulichtsensoren

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1 Biopysikalisce Cemie 23 Die große Ausname: flavinaltige Blaulictsensoren Anna Pfeifer, Tilman Kottke Im Gegensatz zu allen anderen biologiscen Lictsensoren beruen die flavinaltigen nict auf einer Potoisomerisierung sondern auf edoxprozessen. Flavinaltige Blaulictsensoren steuern unter anderem die innere Ur und den inneren Kalender vieler rganismen. Auc als Magnetfeldsensor können sie fungieren und sind daer ein Kandidat für die rientierung von Zugvögeln im Erd magnetfeld. Für biologisce Lictsensoren galt lange Zeit stets ein eineitlices eaktionsscema: Alle bekannten tieriscen und pflanzlicen Sensoren sollten demnac auf der Grundlage einer Isomerisierungsreaktion funktionieren (Abbildung 1, S. 24). So isomerisiert zum Beispiel das etinal im odopsin im mensclicen Auge lictgetrieben von 11-cis nac all-trans. Ebenso reagiert das lineare Tetrapyrrol im pflanzlicen Sensor Pytocrom über eine Potoisomerisierung. Groß war daer die Überrascung darüber, dass in mereren Lictsensoren Flavine als reaktives Zentrum dienen. 1) Flavine können nict isomerisieren, da sie aus einem konjugierten, planaren Dreiringsystem als Grundkörper aufgebaut sind. Flavine sind als Kofaktoren von Proteinen weit verbreitet. Dort fungieren sie im Dunkeln als edoxvermittler in untersciedlicen enzymatiscen eaktionen. 2) Die Potocemie der Flavine mit blauem Lict in Lösung wurde bereits in den 1970er Jaren gründlic untersuct. Im Protein treten allerdings potocemisce Produkte auf, die in Lösung nur als instabile Zwiscenstufen vorkommen beispielsweise als adikale oder als ein kovalentes Addukt mit einer benacbarten Amino- säure. Außerdem bildet sic im Protein gezielt nur ein Produkt, im Gegensatz zu möglicen Produktgemiscen in Lösung. Die Untersucung der Potocemie des im Protein eingebetteten Flavins und der darauf folgenden eaktionsscritte in der Proteinmatrix sind nict einfac. 3) Als wictige Metode für die Analyse des eaktionswegs at sic die Infrarotspektroskopie etabliert, allerdings auf einem deutlic anderen tecniscen iveau als im Laboralltag der organiscen und anorganiscen Cemie. Potocemie des Flavins in Lösung Die Vielfalt der edoxzustände des Flavins mit seinem cinoiden System mact es zu einem idealen Zentrum für edoxreaktionen. So kann das Flavin in pysiologiscen p-bereicen im oxidierten Zustand, als Anion- oder eutralradikal, sowie im protonierten und deprotonierten voll reduzierten Zustand vorliegen. Durc Anregung kommen zu diesen Zuständen noc die reaktiven Singulett- und Triplettzustände. Flavin bestet aus einem Isoalloxazinring und liegt je nac Substitution an 10 als iboflavin (Vita- min B 2 ), Flavinmononucleotid (FM) oder Flavinadenindinucleotid (FAD) vor (Abbildung 2, S. 24). Gibt man in Lösung als eaktionspartner Aminosäuren inzu, so reagiert das angeregte Flavin als xidationsmittel je nac eaktivität des eaktionspartners aus dem angeregten Singulett- oder verzögert aus dem angeregten Triplettzustand. Ergebnis sind adikalzustände, die zerfallen oder unspezifisc weiterreagieren. Flavin kann dabei potocemisc Addukte mit einer kovalenten Bindung an das 5 oder C 4a zu vielen funktionellen Gruppen bilden. Allerdings sind diese Addukte gegenüber nukleo - pilen Angriffen aus der Lösung oder eoxidation durc Sauerstoff oft nict stabil. 4) QUEGELESE Die Potocemie der flavinaltigen Blau - lict sensoren berut auf der Vielfalt der möglicen edoxzustände des eingebetteten Flavins. Zur Untersucung der Potocemie des Proteins dient die Infrarot spektroskopie im Differenz- und Doppeldifferenz modus. Erste Versuce zeigen, dass sic flavinaltige Blaulict sensoren dazu nutzen lassen, biologisce Prozesse künstlic zu steuern. acricten aus der Cemie 59 Januar

2 24 Magazin Biopysikalisce Cemie Welce olle spielt das Protein in der Potocemie des Flavins? bwol nictkovalent gebunden, sind Protein und Flavin durc Wasserstoffbrückenbindungen an das Isoalloxazin und zusätzlic zum polaren Substituenten an 10 stabil miteinander verbunden. Im FAD entfernt sic dabei der Adeninrest vom Dreiringsystem, und das FAD wird entweder gestreckt oder bildet eine U-förmige Struktur wie in den Cryptocromen. In dieser Umgebung sind je nac Funktion reaktive Aminosäuren positioniert. Die Vororientierung des eaktionspartners ermöglict selektive eaktionen. Befindet sic wie im Pflanzen-Cryptocrom ein Tryptopan in der äe, so wird ein Elektron auf das Flavin übertragen (Abbildung 2). Die Protonierung des adikal - anions des Flavins stabilisiert dieses all-trans Lys 13-cis Lys odopsin Typ I (etinal) Lys odopsin Typ II (etinal) 11-cis Lys all-trans Pflanzen-Pytocrom (=CC 2 : Pytocromobilin Cys S Cys S =C 2 C 3 : Pycocyanobilin ) C15-Z,anti C15-E,anti trans S Cys 7-cis S Cys Potoactive Yellow Protein (Cumarsäure) Abb. 1. Isomerisierungsreaktionen in biologiscen Lictsensoren. Abgeleitet sind die Kofaktoren von den in Klammern angegebenen cemiscen Verbindungen. Pototropin S Cys Protein Addukt +Protein- Cys-S -Protein- Cys-S Flavinadenindinucleotid Flavinmononucleotid iboflavin P P C 2 C C C 8 9 9a 7 6 5a C a 5 4a oxidiertes Flavin +e - -e - 2 Insekt Anionradikal Cryptocrom Pflanze eutralradikal Abb. 2. Potocemisce eaktionen des Flavins in den Blaulictsensoren Pototropin und Cryptocrom. acricten aus der Cemie 59 Januar

3 Biopysikalisce Cemie Magazin 25 gegenüber einem ücktransfer, so dass das eutralradikal als langlebiger Signalzustand vorliegt. Anion- wie eutralradikal werden im Insekten- und Pflanzen- Cryptocrom bis zu Stunden in Gegenwart von Sauerstoff stabilisiert, wärend sie in Lösung sofort disproportionieren. Ein anderes Potoprodukt erält man im Pototropin mit einem Cystein: Dort bildet sic ein kovalentes Addukt mit dem Flavin-C 4a. Das Protein scirmt dieses von weiteren ukleopilen oder gegenüber einer Protonierung 5) ab und verlängert so die Zerfallszeiten auf Sekunden bis Tage. Die olle des Proteins bestet demnac zunäcst darin, das eaktionsprodukt abzuscirmen und eine oe Selektivität durc einen vorgegebenen eaktionspartner zu erreicen. Eine weitere wictige olle ist die Weiterleitung des Signals von der Bindungstasce des Flavins zur Proteinoberfläce und zu möglicen Interaktionspartnern. Funktionen der Blaulict - sensoren in Pflanzen und Tieren Bis in das 17. Jarundert galt das Wacstum von Pflanzen zum Lict gemäß der Lere von Aristoteles als passiver Effekt one Leben. Seitdem wurde experimentell scrittweise nacgewiesen, dass es sic um eine aktive Antwort auf blaues Lict andelt, den Pototropismus (Abbildung 3). 6) Der Effekt ist weit verbreitet; so fand auc der obelpreisträger Max Delbrück ( ) an seinem Modellorganismus, dem Pilz Pycomyces, einen änlicen Blaulicteffekt beim Sporangioporen- Wacstum. Diese eaktionen auf das Lict aben gemeinsam, dass sie von der gleicen Proteindomäne als Sensor gesteuert werden, der flavinaltigen LV-Domäne (ligt-, oxygen-, or voltage-sensitive). Die LV-Domäne kommt als Baustein in vielen versciedenen Blaulictsensoren von Bakterien, Pilzen und Pflanzen vor. Gleic doppelt findet sie sic inneralb des Pflanzensensors Pototropin. Es fungiert nict nur als Sensor für den Pototropismus, sondern ist auc für die Bewegung der Cloroplasten, die egulierung der Spaltöffnungen an der Blattunterseite und die rientierung der Blätter zuständig. 7) Wolgemerkt nur die rientierung der Blätter die Ausrictung der Sonnenblume nac dem Lict über den Tag inweg ist nur ein Mytos. oc vielseitiger zeigt sic das Cryptocrom. Es findet sic nict nur in Pflanzen, sondern auc in Tieren. Eine wictige olle spielt es dabei durc die Syncronisierung der inneren Ur, die den Tagesrytmus steuert. Der natürlice Zyklus einer negativen ückkopplung der Urenkomponenten auf ire eigene Transkription ist nict genau auf 24 Stunden eingestellt (beim Menscen zum Beispiel sind es ungefär 25 Stunden). Demnac benötigt es ein äußeres Lictsignal, um den 24-Stunden-ytmus beizubealten. Das Cryptocrom speist das Lictsignal in Insekten und Pflanzen direkt in die ückkopplungsscleife der Ur ein. In Wirbeltieren allerdings arbeitet das Cryptocrom als ein zentraler Bestandteil des Urwerks selbst. Stattdessen wird das Lictsignal wol von einem odopsin, dem Melanopsin, detektiert. Weitere wictige ollen spielt das Cryptocrom bei der Steuerung der Entwicklung von Pflanzen, der Potomorpogenese, und der Bestimmung der Jareszeit über die Taglänge. Bei genauer Betractung ist jedoc eine Abgrenzung der versciedenen Funktionen der Sensoren scwierig, so gibt es auc ein LV- Protein in Pflanzen namens Zeitlupe, das zu den letztgenannten Funktionen beiträgt. Seit kurzem ist bekannt, dass die Taufliege Drosopila durc das Cryptocrom in der Lage ist, ein ser scwaces Magnetfeld nae Abb. 3. Biologisce Funktionen der Blaulictrezeptoren in Pflanzen und Tieren. Gezeigt sind die Syncronisation der inneren Ur, die rientierung von Zugvögeln im Magnetfeld, die Entwicklung von Pflanzen (Potomorpogenese) und das Wacstum zum Lict in (Pototropismus). Abb. 4. Im Pflanzen-Cryptocrom erfolgen nac Belictung ein Elektronentransfer von einem benacbarten Tryptopan und davon zeitlic entkoppelt ein Protonentransfer vermutlic von der benacbarten Asparaginsäure zum Flavin in. (PDB-Eintrag: 1U3C) acricten aus der Cemie 59 Januar

4 26 Magazin Biopysikalisce Cemie FT-I-Spektroskopie im Differenz- und Doppeldifferenzmodus Differenzspektroskopie: Das Absorptionsspektrum eines Proteins zeigt bei Atomen Beiträge von 3 6 ormalscwingungen. Besonders fallen die Beiträge der Peptidbindung des Proteinrückgrats auf: Man erkennt sie als Amid-I- und Amid-II- Scwingungen, bei denen es sic im Wesentlicen um die C- Streckscwingung bzw. die Kopplung aus C-Streckscwingung und -Biegescwingung andelt. Die Bande der Amid-I- Scwingungen wird allerdings noc von der Absorption der Biegescwingung des Wassers überlagert. In den Spektren der Probe im Dunkeln und nac Belictung ist zunäcst kein Unterscied zu erkennen. ac Subtraktion der Spektren voneinander und über 1000facer Vergrößerung erkennt man selektiv Signale nur von den Scwingungen des Kofaktors und des Proteins, die sic wärend der eaktion ändern. Lokalisierte Scwingungen können durc Isotopenmarkierungen, quantencemisce ecnungen und Ersatz von Aminosäuren über Mutagenese zugeordnet werden. Um Änderungen in den gekoppelten Scwingungen der Sekundär struktur zu lokalisieren, kann die Doppel - differenzspektroskopie eingesetzt werden. Doppeldifferenzspektroskopie: Bestimmt man die Differenzspektren von verscieden langen Segmenten eines Proteins, lässt sic durc Subtraktion eine Doppeldifferenz bilden. Die Signale können dem felenden Bereic des kürzeren Konstrukts zugewiesen werden; im gezeigten, einfacen Beispiel ist dies die Ja-elix (Abbil- dung unten rects). Dabei muss allerdings aus strukturellen Überlegungen sicergestellt werden, dass nict die Anweseneit der Ja-elix bereits eine substanzielle Änderung im Dunkeln ervorruft. Somit wird das komplexe Scwingungsmuster auf eine einzige Bande einer gekoppelten C- Scwingung reduziert. Diese befindet sic im Amid-I-Bereic bei 1646 cm 1, einer typiscen Frequenz für eine elix. Die Bande get durc die Belictung verloren, da sie sic aufgrund der verminderten Kopplung der Mode durc die Änderung des Wasserstoffbrückennetzwerks stark verbreitert. Dies ist ein acweis, dass sic diese elix bei Belictung der LV-Domäne entfaltet. Weitere inweise sind die Entfaltung eines Scleifenelements bei 1690 cm 1 und die entsprecende Mode im Amid-II-Bereic. Links: Absorptionsspektrum und lictinduziertes Differenzspektrum eines Blaulictrezeptors. ects: Differenzspektren verscieden langer Segmente des Proteins und die daraus gebildete Doppeldifferenz zur Isolierung und Lokalisierung einzelner Scwingungs - beiträge. acricten aus der Cemie 59 Januar

5 Biopysikalisce Cemie Magazin den 50 µt des Erdmagnetfelds warzunemen.8) An einem strukturell verwandten Protein wurde ein Einfluss von Magnetfeldern auf die Potoreaktion nacgewiesen.9) Demnac ist Cryptocrom nict nur ein Lict- sondern auc ein Magnetfeldsensor. Diese Erkenntnis at weitreicende Bedeutung. So ist Cryptocrom derzeit in Zugvögeln der einzige plausible Kandidat für eine rientierung anand der Inklination des Erdmagnetfelds. Mecanismus der Signalweiterleitung Zwiscen der Anregung des Flavins durc blaues Lict und der Vermittlung der biologiscen Funktion durc den Sensor nac außen steen merere eaktionsscritte. Um diese aufzulösen und in irem Zeitablauf einzuordnen, muss die verwendete Metode sensitiv gegenüber Abläufen im Flavin und im Protein sein und dynamisce Untersucungen erlauben. Dazu bietet sic die Mittelinfrarotspektroskopie an. Man verwendet den reaktionsinduzierten Differenzmodus, da das Wasser in diesem Spektralbereic stark absorbiert und Tausende von infrarotaktiven Scwingungen des Proteins das ser kleine Signal der eaktion überlagern (s. Kasten).10) ur die direkte Differenzbildung zwiscen dem belicteten und unbelicteten Zustand erlaubt es bei konstanten Messbedingungen, alle am eaktionsgesceen unbeteiligten Scwingungen auszuklammern. Detektierbar sind so neben den Änderungen der Scwingungsmoden des Flavins durc die Potoreaktion auc Protonierungsänderungen oder Umstrukturierungen des Wasserstoffbrückennetzwerks der Aminosäuren. Mit der Metode ließ sic beim Pflanzen-Cryptocrom zeigen, dass parallel zur Bildung des eutralradikals des Flavins durc Lict auc eine Deprotonierung einer Asparagin- oder Glutaminsäure im Protein stattfindet.11) Das in dem dafür carakteristiscen Wellenzalenbereic über 1700 cm 1 auftretende Signal war Abb. 5. Zeitaufgelöste FT-I-Differenzmessung nac Belictung einer LV-Domäne des Pototropins. Mit der Step-Scan-Tecnik ließ sic eine Zeitauflösung von 2 μs erreicen. Die Adduktbildung des Flavins und die darauf folgenden Prozesse in der Proteinmatrix wurden so sictbar. mit A = nacweisbar und belegt die Empfindlickeit der Metode. Aus strukturellen Überlegungen wurde als Kandidat eine dem Flavin benacbarte Asparaginsäure identifiziert und als Protonendonor für das Flavin vorgesclagen (Abbildung 4). Dieser für die Bildung des Signalzustands wictige Scritt läuft entkoppelt vom Elektronentransfer im Mikrosekundenbereic ab12) und könnte durc die Bildung eines geladenen Aspartats in einem unpolaren Bereic des Proteins eine Signalkaskade auslösen. Ein weiterer Vorteil der Infrarotspektroskopie ist die Sensitivität gegenüber der Konformation des Proteinrückgrats. Die gekoppelten Amid-I- und Amid-II-Scwingungen der Peptidgruppen liefern carakteristisce Signale von Sekundärstrukturelementen wie a-elices, b-faltblättern oder Scleifenelementen. Ändert sic die Konformation dieser Elemente bei einem Prozess, so ist dies als Differenzsignal zu seen. Ein grundlegender acteil der Metode ist die felende rtsinformation in Bezug auf die dreidimensionale Struktur des Proteins. Diese Information ist allerdings zugänglic, wenn man Differenzspektren verscieden langer Segmente des Pro- acricten aus der Cemie 59 Januar teins aufnimmt und daraus Doppeldifferenzen berecnet (s. Kasten). Mit diesem Ansatz lassen sic die Konformationsänderungen kleinen Abscnitten des Proteins zuordnen. Dies wurde anand des Pototropins in seiner ganzen Länge von 749 Aminosäuren demonstriert.13) Abgetrennt wurden dabei die Beiträge der jeweils ungefär 100 Aminosäuren langen lictsensitiven LV-Domänen von denen der Kinase, die für die Signalweiterleitung zuständig ist. Globale Änderungen in der Tertiärstruktur der Kinase durc Belictung der LV-Domäne waren dadurc nacweisbar. Insbesondere reagiert demnac auc ein kurze, zusätzlice Scleife in der Kinase auf Lict mit einer Strukturänderung. eaktionsscritte über zeitaufgelöste Spektroskopie Generell arbeitet man mit der Fourier-Transform-Spektroskopie, bei der das Infrarotlict in einem MicelsonInterferometer moduliert und das detektierte Interferogramm durc eine Fourier-Transformation wieder in ein Spektrum umgerecnet wird. Möcte man eine zeitaufgelöste Information eralten, so ist dies durc die Spiegelgescwindigkeit des Interferometers 27

6 28 Magazin Biopysikalisce Cemie mecanisc meist auf den Millisekundenbereic bescränkt. Abilfe scafft die Step-Scan-Tecnik (s. acr. Cem. 2006, 54, 959).14 16) Mit ir lassen sic bis in den Mikrosekundenbereic Differenzspektren aufnemen, mitunter sogar bis in den anosekundenbereic. Bei Proteinreaktionen müssen ierzu allerdings die andelsüblicen FT-I-Spektrometer modifiziert werden. oe Anforderungen stellt dieser Ansatz demnac außer an die zeitlice Syncronisation und die Elektronik des Spektrometers auc an das untersucte System selbst: Die Potoreaktion muss merere tausend Mal vollständig reproduzierbar ausgelöst werden. Dazu gibt es merere metodisce erangeensweisen, etwa durc einen automatiscen Probenwecsler oder durc Umpumpen. ier gilt es dann allerdings, den Probenverbrauc zu minimieren.17) Am Ende einer aufwendigen Messreie stet ein dreidimensionaler Datensatz, der eine Fülle von Informationen entält (Abbildung 5, S. 27). Im Fall der LV-Domäne des Pototropins war so 2 µs nac Belictung ein unprotonierter angeregter Triplettzustand des Flavins nacweisbar, bevor dieser mit dem Cystein zum kovalenten Addukt reagiert.18) Dies wider- legte einen zuvor postulierten ioniscen Verlauf der eaktion. Künstlice Lictsteuerung von biologiscen Prozessen Lict eignet sic gut als Startgeber für biologisce Prozesse, da es leict von außen applizierbar und zeitlic präzise auslösbar ist. Ein Ziel ist es daer, grundlegende Abläufe wie die Biosyntese von Proteinen in der Zelle durc Lict zu initiieren. Dass sic insbesondere die LV-Domänen für diese Art von Lictsteuerung eignen, zeigten Wu et al. vor kurzem.19) Sie steuerten die Zellbewegung einer Tierzelle durc Lict: Die Zelle konnte einen blauen Lictpuls warnemen und sic darauf zubewegen. Die vorwiegend von Bakterien genutzte Blue-Ligt-Sensor-Using-Flavin-(Bluf)-Domäne fürte in einer Taufliege dazu, dass diese bei Belictung erstarrte.20) Dabei ist ein entsceidender Vorteil, dass das Flavin in allen Zellen für einen Einbau in den Sensor zur Verfügung stet. So ist es denkbar, dass auf Basis dieser oder anderer Sensoren in Zukunft auc krankafte Veränderungen im mensclicen Geirn durc Belictung terapiert werden können. Tilman Kottke, geboren 1974, studierte Cemie an der Universität Marburg mit Aufentalt am Imperial College, London, und promovierte an der Universität egensburg in pysikaliscer Cemie. Als acwucsgruppenleiter arbeitete er am Forscungszentrum Jülic in der Strukturbiologie und seit dem Jar 2006 in der biopysikaliscen Cemie der Universität Bielefeld. Sein Interesse gilt der Anwendung und Entwicklung der FT-I-Spektroskopie zur Untersucung potocemiscer Prozesse, insbesondere in den Blaulictrezeptoren. tilman.kottke@uni-bielefeld.de Anna Pfeifer, geboren 1981, arbeitet seit dem Jar 2010 als Postdoc in der pysikaliscen Cemie der Universität Düsseldorf. Sie studierte Cemie an der LudwigMaximilian-Universität Müncen und fertigte ire Diplomarbeit in der pysikaliscen Cemie an. Sie promovierte an der Universität Bielefeld in der biopysikaliscen Cemie zur FTI-Spektroskopie an Pototropin. Literatur 1) a) J. M. Cristie, P. eymond, G. K. Powell, P. Bernasconi, A. A. aibekas, E. Liscum, W.. Briggs, Science 1998, 282, ; b) C. Lin, D. E. obertson, M. Amad, A. A. aibekas, M. S. Jorns, P. L. Dutton, A.. Casmore, Science 1995, 269, ) V. Massey, Biocem. Soc. Trans. 2000, 28, ) A. Losi, Potocem. Potobiol. 2007, 83, ) W.. Knappe, P. emmeric, Z. aturforsc. B 1972, 27, ) K. Lanzl, G. öll, B. Dick, CemBioCem 2008, 9, ) C. W. Wippo,. P. angarter, Plant Cell 2006, 18, ) J. M. Cristie, Annu. ev. Plant Biol. 2007, 58, ) a). J. Gegear, A. Casselman, S. Waddell, S. M. eppert, ature 2008, 454, ; b) T. Yosii, M. Amad, C. elfric-förster, PLoS Biol. 2009, 7, e ) K. B. enbest, K. Maeda, P. J. ore, M. Josi, A. Bacer,. Bittl, S. Weber, C.. Timmel, E. Scleicer, Proc. atl. Acad. Sci. USA 2008, 105, ) W. Mäntele, Trends Biocem. Sci.1993, 18, ) T. Kottke, A. Batscauer, M. Amad, J. eberle, Biocemistry 2006, 45, ) T. Langenbacer, D. Immeln, B. Dick, T. Kottke, J. Am. Cem. Soc. 2009, 131, ) A. Pfeifer, T. Mates, Y. Lu, P. egemann, T. Kottke, Biocemistry 2010, 49, ) I. adu, M. Scleeger, C. Bolwien, J. eberle, Potocem. Potobiol. Sci. 2009, 8, ) W. Umann, A. Becker, C. Taran, F. Siebert, Appl. Spectrosc. 1991, 45, ) F. Garczarek, K. Gerwert, ature 2006, 439, ) M. Scleeger, C. Wagner, M. J. Vellekoop, B. Lendl, J. eberle, Anal. Bioanal. Cem. 2009, 394, ) A. Pfeifer, T. Majerus, K. Zikiara, D. Matsuoka, S. Tokutomi, J. eberle, T. Kottke, Biopys. J. 2009, 96, ) Y. I. Wu, D. Frey,. I. Lungu, A. Jaerig, I. Sclicting, B. Kulman, K. M. an, ature 2009, 461, ). S. Scröder-Lang, M. Scwärzel,. Seifert, T. Strünker, S. Kateriya, J. Looser, M. Watanabe, U. B. Kaupp, P. egemann, G. agel, at. Metods 2007, 4, acricten aus der Cemie 59 Januar

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