Phenotypic plasticity how genes and the environment interact
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- Mathias Armbruster
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1 Phenotypic plasticity how genes and the environment interact Sommer, Ralf J.; Loschko, Tobias; Riebesell, Metta; Röseler, Waltraud; Witte, Hanh Max-Planck-Institut für Entwicklungsbiologie, Tübingen Korrespondierender Autor Zusammenfassung Organismen müssen, um zu überleben, auf ihre Umweltbedingungen reagieren. Wie aber die genetische Kontrolle und die Umwelt miteinander interagieren, ist wenig erforscht. Phänotypische Plastizität, die Eigenschaft von Organismen, verschiedene Formen je nach Umweltbedingungen zu bilden, bietet eine Möglichkeit, den Einfluss der Umwelt auf die Entwicklung von Organsimen zu untersuchen. Der Nematode Pristionchus pacificus ist für die Erforschung phänotypischer Plastizität geeignet: Durch Ausbildung zweier verschiedener Mundformen, je nachdem, welcher Umwelt er ausgesetzt ist. Summary Organisms are responsive to environmental variation. However, little is known on how genetic regulation of development is linked to environmental changes. Phenotypic plasticity, the property of a single genotype to produce distinct phenotypes dependent on the environmental conditions, provides a unique opportunity to study organismal-environmental interactions. The nematode Pristionchus pacificus is a new model for studying phenotypic plasticity. P. pacificus forms two distinct mouth-forms and is accessible to an unbiased studying of phenotypic plasticity. Die Bedeutung der phänotypischen Plastizität Die Anpassung der Organismen an ihre Umwelt ist eine der wichtigsten Grundeigenschaften des Lebens. Eine besonders spektakuläre Form dieser Anpassung ist die phänotypische Plastizität. Darunter versteht man das bei vielen Pflanzen und Tieren, aber auch bei Bakterien auftretende Phänomen, dass Individuen mit dem gleichen Genotyp (Erbinformation) unterschiedliche Phänotypen ausbilden, je nach den gerade vorherrschenden Umweltbedingungen. Phänotypische Plastizität wurde zuerst von Botanikern und Pflanzenzüchtern erkannt und untersucht, ist aber mittlerweile auch Gegenstand der zoologischen und mikrobiologischen Grundlagenforschung. Das resultiert vor allem aus theoretischen Arbeiten der letzten fünfzehn Jahre, die der phänotypischen Plastizität nicht nur eine Bedeutung bei der Interaktion der Organismen mit der Umwelt, sondern auch eine zentrale Rolle für die Entstehung der Formenvielfalt in der Evolution beigemessen haben [1, 2]. Lange Zeit war die Evolution der sozialen Insekten ein bevorzugtes Untersuchungsobjekt der Plastizitätsforschung. Bei Bienen beispielsweise entscheidet die Futtermenge und 2017 Max-Planck-Gesellschaft 1/6
2 Qualität der Larven über die Entstehung von Arbeiterinnen beziehungsweise Königinnen. Bei vielen Ameisen treten sogar verschiedene Formen von Arbeiterinnen auf, die ebenfalls ein Beispiel der phänotypischen Plastizität darstellen, da genetisch identische Individuen durch unterschiedlichen Umwelteinfluss verschiedene Formen ausbilden können. Der Fadenwurm Pristionchus pacificus als Modellsystem für integrative Evolutionsforschung und Ökologie Die phänotypische Plastizität ist aber nicht auf soziale Insekten beschränkt, sondern kommt auch bei vielen anderen Insekten und Tiergruppen vor. In Fadenwürmern, deren ausgewählte Vertreter zu den Modell- Organismen der aktuellen Forschung gehören, sind einige Beispiele phänotypischer Plastizität dazu geeignet, ihrer genetischen Grundlage auf die Spur zu kommen. Die Art Pristionchus pacificus ist ursprünglich als evolutionsbiologisches Vergleichssystem zu Caenorhabditis elegans, einem der bedeutenden Modelle der medizinischen Forschung, in die Grundlagenforschung eingeführt worden (Abb. 1A; [3, 4]). A bb. 1: Der Fadenwurm Pristionchus pacificus und seine Um welt. (A ) Lebenszyklus. P. pacificus ist eine zwittrige Art. Erwachsene Tiere legen im Labor bis zu 150 Eier, die sich nach vier Larvenstadien unter optim alen Futterbedingungen innerhalb von nur vier Tagen wieder zu adulten Tieren entwickeln. Unter Stressbedingungen bildet P. pacificus Dauer- Larven, die schlechte Bedingungen für Monate überstehen können. (B) Auf Agarplatten m it Escherichia coli als Futterquelle kann P. pacificus im Labor in großen Mengen gezüchtet werden. (C) Der orientalische Käfer Exomala orientalis ist einer von m ehreren Blatthornkäfern, auf denen P. pacificus in Nordam erika und Japan gefunden wurde. Max-Planck-Institut für Entwicklungsbiologie/Som m er, Riebesell (A); Som m er (B); Herrm ann (C) Mittlerweile verfolgen die Forschungsarbeiten an diesem Organismus einen integrativen Ansatz in der Evolutionsbiologie, der Labor- und Feldarbeiten miteinander zu verknüpfen versucht. P. pacificus kann im Labor auf Agar-Platten mit Bakterien als einziger Futterquelle gehalten werden. Unter diesen Umständen komplettieren die Tiere ihren Lebenszyklus innerhalb von vier Tagen [3]. Als zwittrige Tiere, sogenannte Hermaphroditen, kann man, ausgehend von einem Muttertier mit etwa 150 Nachkommen, in nur acht Tagen mehr als Tiere erzeugen. P. pacificus wie auch C. elegans können im Labor mit einfachen Methoden genetisch manipuliert werden, so zum Beispiel mit der CRISPR/Cas9-Genschere [5]. Darüber hinaus ist die Lebensweise von P. pacificus in der Natur ebenfalls gut untersucht. Wie viele seiner zahlreichen Verwandten aus der Gattung Pristionchus, lebt P. pacificus an Blatthornkäfern, zu denen die Mai- und Hirschkäfer zählen [6, 4]. Die Nematoden pflanzen sich aber erst dann fort, nachdem die Käfer gestorben sind. Am lebenden Käfer 2017 Max-Planck-Gesellschaft 2/6
3 verharren die Würmer hingegen in einem arretierten, sogenannten Dauer-Stadium. Dauer-Larven sind extrem langlebig und stressresistent, sie entwickeln sich nur dann zu erwachsenen Würmern, wenn sie ein Futtersignal, normalerweise Bakterien oder Pilze, wahrnehmen. Räuberisches Verhalten als Form der phänotypischen Plastizität P. pacificus zeichnet sich durch ein einzigartiges Beispiel der phänotypischen Plastizität aus, das nur bei nah verwandten Vertretern derselben Familie, der Diplogastridae, bekannt ist. P. pacificus bildet zahnähnliche Dentikel, die in zwei verschieden Formen auftreten können (Abb. 2A; [7]). Im Verlauf seiner Entwicklung muss sich ein Individuum entscheiden, entweder die eurystomate (Eu) Form oder die stenostomate (St) Form anzunehmen. Eu-Tiere haben zwei Zähne, mithilfe derer sie andere Fadenwürmer töten und fressen können. Deshalb sind Eu-Tiere Räuber. St-Tiere dagegen bilden nur einen Zahn und können nur Bakterien fressen. Obwohl hermaphroditische Individuen genetisch vollständig identisch sind, sind die Eu- und St-Tiere morphologisch unterschiedlich und können verschiedene Futterquellen nutzen. Mit Escherichia coli Bakterien als einziger Futterquelle bilden Wurmkulturen im Labor Eu- und St-Tiere in einem Verhältnis von 70 zu 30 Prozent aus. A bb. 2: Mundhöhlendim orphism us als Beispiel für phänotypische Plastizität. (A ) Pristionchus pacificus Individuen können zwei alternative Mundform en bilden. Eurystom ate Tiere haben zwei Zähne, dorsal und subventral, m ithilfe derer sie räuberisch andere Fadenwürm er fressen können. Stenostom ate Tiere haben nur einen dorsalen Zahn und sind reine Bakterienfresser. (B) Teile des genetischen Netzwerkes für die Regulation der Mundform en-entwicklung. Die eud- 1/Sulfatase und der nuclear-hormone receptor NHR-40 repräsentieren diejenigen Schalter-Gene, deren An oder Abschalten die Mundform ausprägung regulieren. Oberhalb von eud-1 sind Signal-Moleküle, Pherom one und Steroidhorm one, an der Ausprägung der Mundform en beteiligt. Max-Planck-Institut für Entwicklungsbiologie/Som m er Genetik und die Identifikation von Schalter-Genen Die leichte Zucht der Nematoden und die vielseitigen Möglichkeiten der genetischen Manipulation haben in den letzten Jahren zahlreiche neue Erkenntnisse über die Regulation der phänotypischen Plastizität geführt. Für die individuellen Entwicklungsvorgänge bei sozialen Insekten war vorgeschlagen worden, dass Plastizität durch sogenannte Schalter-Gene reguliert wird, die den jeweiligen Phänotyp hervorrufen [2]. Bei sozialen Insekten aber sind genetische Untersuchungen schwierig, weshalb bislang derartige Schalter-Gene nie identifiziert werden konnten. In P. pacificus hingegen wurden mithilfe genetischer Screens Gene identifiziert, 2017 Max-Planck-Gesellschaft 3/6
4 die tatsächlich als Schalter fungieren. Zuerst wurde die eud-1 Mutante isoliert, die keine Eu-Tiere mehr erzeugen kann und deshalb als Eu-defective bezeichnet wird (Abb. 2B; [8]). Dieses Gen kodiert eine Sulfatase; deren Schaltereigenschaft wurde durch zahlreiche Experimente charakterisiert und bestätigt. Während Mutationen in eud-1 zu kompletten St-Kulturen führen, bewirkt die Überexpression von eud-1 das Gegenteil, nämlich komplette Eu-Kulturen. Des Weiteren ist eud-1 Dosis sensitiv, bereits eine defekte Gen-Kopie führt zur Bildung von stenostomaten Hermaphroditen. Im Gegensatz zu Hermaphroditen sind Männchen präferentiell stenostomat. Der Grund: Da eud-1 auf dem X-Chromosom lokalisiert ist und Männchen im Gegensatz zu Hermaphroditen nur ein X-Chromosom haben, sind männliche Fadenwürmer präferentiell St-Phänotypen [8]. Zusammen belegen diese Merkmale, dass es sich bei eud-1 um ein Schalter-Gen handelt, dessen Anschalten zum Eu-Phänotyp, das Abschalten aber zum St-Phänotyp führt. Weitere Arbeiten haben mittlerweile gezeigt, dass die Mundform durch ein kompliziertes genetisches Netzwerk reguliert wird. Vor kurzem wurde der nuclear-hormone-receptor NHR-40 als weiteres Schalter-Gen identifiziert, allerdings mit umgekehrtem Vorzeichen (Abb. 2B). Mutationen in nhr-40 führen zu einem kompletten Eu-Phänotyp, wogegen Überexpression zu komplett St-Kulturen führt [9]. Die Umwelt und die Rückkopplung mit der Genetik Die hier vorgestellten Arbeiten haben dazu beigetragen, einen ersten Einblick in die genetischen und molekularen Regulationsmechanismen bei der Interaktion zwischen Organismen und Umwelt zu erhalten. Darauf aufbauend, können nun unter Laborbedingungen verschiedene Umweltbedingungen simuliert werden, um deren Einfluss auf das Verhältnis der beiden Mundformen zu untersuchen. Erste Arbeiten haben bereits gezeigt, dass die Populationsdichte und Futtermangel zu einer erhöhten Ausbildung der räuberischen Form führen [7]. Laufende Forschungsarbeiten sollen dieses Bild vertiefen und die mechanistischen Grundlagen der Interaktion zwischen Umwelt und Genetik entschlüsseln helfen: Welche Bedeutung haben abiotische Faktoren, wie zum Beispiel die Temperatur, auf das Vorkommen der Eu- und St-Formen? Wie wirken sich verschiedene Futterquellen aus? P. pacificus wird im Labor mit E. coli gefüttert. Welche Auswirkungen andere Mikroorganismen als Futterquelle auf die Mundform haben, ist Gegenstand neuer Untersuchungen. Vorläufige Experimente zeigten bereits, dass verschiedene Umweltfaktoren an verschiedenen Stellen mit dem genetischen Netzwerk der Mundformregulation interagieren. Zusammenfassung Die Erforschung der genetischen und molekularen Mechanismen der phänotypischen Plastizität war lange Zeit wegen methodischer Limitierungen nicht möglich. Die Etablierung neuer Modellsysteme hat in den letzten Jahren aber erste Einblicke in die molekularen Mechanismen geliefert. Dabei werden zum einen die Interaktionen zwischen Umwelt und Organismen Gegenstand detaillierte Untersuchungen sein. Darüber hinaus wird aber auch die Bedeutung der Plastizität für die Entstehung neuer Formenvielfalt im Laufe langer evolutionärer Zeiträume zu untersuchen sein. Auch diesbezüglich haben theoretische Arbeiten Hypothesen entwickelt [4], die nun mit phylogenetischen und vergleichenden Arbeiten zu überprüfen sein werden. Bei den Fadenwürmern der Familie der Diplogastridae, zu der auch Pristionchus gehört, hat eine derartige vergleichende Studie von mehr als 90 Arten tatsächlich gezeigt, dass die in der Evolution pulsartig auftretende phänotypische Plastizität zu erhöhten Evolutionsraten und zu einer Steigerung der Formenvielfalt führte [10]. Mit dem Auftreten evolutionsbiologischer phänotypischer Plastizität erhöht sich, im Vergleich zu nichtplastischen Artengruppen, die Vielfalt der Mundstrukturen. Bei der Fixierung der Plastizität und der sekundären 2017 Max-Planck-Gesellschaft 4/6
5 Rückführung in monotypische Artengruppen steigt dagegen die Evolutionsgeschwindigkeit an [10]. Somit verdichten sich die Hinweise, dass die phänotypische Plastizität sowohl für die Interaktion der Organismen mit der Umwelt als auch für die Entstehung der Formenvielfalt über längere evolutionäre Zeiträume von Bedeutung ist. Literaturhinweise [1] Pigliucci, M. Phenotypic plasticity John Hopkins University Press, Baltimore (2001) [2] West-Eberhard, M.-J. Developmental plasticity and evolution Oxford University Press, Oxford (2003) [3] Sommer, R. J.; Carta, L. K.; Kim, S.-Y.; Sternberg, P. W. Morphological, genetic and molecular description of Pristionchus pacificus sp. n. (Nematoda, Diplogastridae) Fundamental and Applied Nematology 19, (1996) [4] Sommer, R. J. (Ed.) Pristionchus pacificus A nematode model organism for comparative and evolutionary biology Brill, Leiden (2015) [5] Witte, H.; Moreno, E.; Rödelsperger, C.; Kim, J.; Kim, J.-S.; Streit A.; Sommer, R. J. Gene inactivation using the CRISPR/Cas9 system in the nematode Pristionchus pacificus Development Genes and Evolution 225, (2015) [6] Herrmann, M.; Mayer, W.; Hong, R.; Kienle, S.; Minasaki, R.; Sommer, R. J. The nematode Pristionchus pacificus (Nematoda: Diplogastridae) is associated with the Oriental beetle Exom ala orientalis (Coleoptera: Scarabaeidae) in Japan Zoological Science 24, (2007) [7] Bento, G.; Ogawa, A.; Sommer, R. J. Co-option of the endocrine signaling module Dafachronic Acid-DAF-12 in nematode evolution Nature 466, (2010) [8] Ragsdale, E.; Müller, M. R.; Roedelsperger, C.; Sommer, R. J. A developmental switch coupled to the evolution of plasticity acts through a sulfatase Cell 155, (2013) [9] Kieninger, M. R.; Ivers, N. A.; Rödelsperger, C.; Markov, G. V.; Sommer, R. J.; Ragsdale, E. J. The nuclear hormone receptor NHR-40 acts downstream of the sulfatase EUD-1 as part of a developmental plasticity switch in Pristionchus Current Biology 26, (2016) 2017 Max-Planck-Gesellschaft 5/6
6 [10] Susoy, V.; Ragsdale, E. J.; Kanzaki, N.; Sommer, R. J. Rapid diversification associated with a macroevolutionary pulse of developmental plasticity elife 4: e05463 (2015) 2017 Max-Planck-Gesellschaft 6/6
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