Research Collection. Odour communication and the evolution of pollination syndromes in orchids. Doctoral Thesis. ETH Library

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1 Research Collection Doctoral Thesis Odour communication and the evolution of pollination syndromes in orchids Author(s): Salzmann, Charlotte Christiane Publication Date: 2006 Permanent Link: Rights / License: In Copyright - Non-Commercial Use Permitted This page was generated automatically upon download from the ETH Zurich Research Collection. For more information please consult the Terms of use. ETH Library

2 Diss.ETHNo Odourcommunication and the evolution of pollination Syndromes in orchids A dissertationsubmitted to the SwissFederalInstitute of Technology Zürich for the degree of Doctorof Sciences presentedby Charlotte C. Salzmann Dipl. Natw.ETH bornjuly22, 1972 Citizen of Eggiwil (BE) accepted on the recommendationof Prof. Dr. Adrian Leuchtmann,examiner PD Dr. Florian P. Schiestl, co-examiner Prof. Dr. Salvatore Cozzolino, co-examiner Prof. Dr. AlexWidmer, co-examiner 2006

3 Summary Many flowering plants show adaptations in floral traits to their pollinators, which are thought to enhance pollinator Visitation and reproduetive success. Such sets of floral characters, that are suited to attract particular groups of pollinators, are epitomizedin the pollinationsyndromes,e.g. bee pollination Syndrome with sweetseented flowersthat contain neetar in a spur. However, while colour and shape of flowers are frequently investigated is seent, although an important floral trait, often neglected. One of the best studied plant groups in terms of floral traits and pollinator behaviour are orchids. Orchids also comprise different pollination Syndromes within the same genus, which renders them ideal study objeets following evolutionary changes in the expression of floral traits between different pollination Syndromes. Most orchid flowers provide a reward, typically nectar3 but about one third of the family relies on deeeiving pollinators. Food deeeptive orchids can attract pollinators by exhibitinggeneral floral features, giving merely the impression of a food rewarding flower. Sexually deeeptive flowers cxploit the reproduetive behaviour of male insects by emittmg pheromone-likesubstances and presenting labella structuresthat mimic female insects. The aim of this thesis was to investigate floral scent within and between different pollination Syndromes,also in a direct phylogeneticalcomparativeapproachbetween related species. 1 workedthereforewith a foodrewarding/food deeeptive speciespair m Anacamptis (Orchis s.\.) and a food deceptive/sexuallydeeeptive species pair in Caladenia (subgenus Calonemä).Additionally,1 compared patternsof scent variability in two co-oecurring food deeeptive Orchis species and their hybrid, and investigatedscent/colourassociationin a food deeeptive Dactylorhiza species exhibiting three distinct colour morphs. Manipulative field experiments with a food deeeptive Anacamptis (Orchis s.l.) species and a project on pollinator behaviour of the sexually deeeptive Chiloglottis completethis thesis. Chapter I. In the food rewarding Anacamptis coriophora (L.) R. M. bateman, Pridgeon & M. W. Chase, hydroquinone dimethyl ether (=d,4-dimethoxybenzene) and anisaldehyde were found in all floral odour samples and their variability was low. These Compounds were found to be detected by olfactory neurons in the antennaeof bumblebees, its pollinators. The uniform scent profiles may have evolved through positive frequency dependent selection and stabilizing selection imposed by pollinators. In the food deeeptive A. mono (L.) R. M. bateman, Pridgeon & M. W. Chase however, variability of odour Compounds was significantly higher than in its food rewarding relative, absolute scent emission was smallcr and no physiologically active Compounds were detected - scent characteristics that are seemmgly adaptive in a food deeeptive pollination system. The hypothesis that variability in odour Compounds was adaptive and might be maintained

4 Summary by negative frequency dependent selection, could not be confirmed in field experiments though. Chapter II. High variability in floral odour Compounds was also found in the food deeeptive species Orchis paueiflora Tenore, O. mascula (L.) L., and their hybrid O. x colemanii Cortesi, both quantitative and qualitative. The species could be separated from each other on the basis of their scent profile, in spite of high intra- and interpopulation variability of odourcompounds and the fact that all Compounds in the analyses were shared by both species. A common garden experiment showed that phenotypic plasticity was high, but that some of the variability could also bc attributed to a genetic background. Most hybrid profiles resembledone of the parents species. Chapter III. The food deeeptive Dactylorhiza romana (Sebastiani) Soö exhibits a colour polymorphism with yellow, red and intermediate orange morphs. Scent profiles of yellow morphs were more similarto each other than scent profiles of individualsfrom red and orange morphs. Differentiation of yellow morphs from the other morphs was mainly caused by higher amounts of linalool in some of the orange and red individuals. Higher amounts of linalool in orange and red morphs may be maintainedby reduced intermorph fitness. Chapter IV. The floral odour of the food deeeptive Caladenia longicaudalindl.was mainly constitutedby a high proportion of benzenoids. In its relative C. arenicola hopper & A. P. Br., which is sexuallydeeeptive, we found that total scent emission was significantly reduced, which might be an adaptation to the pollinating insects. Besides mimicking the sex pheromoncs of the insects could a reduction of additionalfloral eucs, such as common floral odours, render the flower (mimic) moresimilarto the femaleinsect (model).this may impede discriminationby male insects and increase pollination success. Chapter V. An experimental investigation on pollinator behaviour of the sexually deeeptive specieschiloglottis trapeziformisfitz showedthat pollinators habituated quickly to orchid patches and avoided them. This behaviour can negatively affect the wingless females located within patches, since they are not approached anymore. However, in 8m. distance of an orchid patch, attraction of males to dummy females was as high as prior habituation- thus, females could potentially mitigate costs of emerging in the same areas as flowering orchids by Walking out of orchid patches.

5 Zusammenfassung Viele Blutenpflanzen zeigen Anpassungen in Blütcnmcrkmalen an ihre Bestäuber, welche den Blütenbesuchund reproduktiven Erfolg der Pflanzen erhöhen sollen. Solche Merkmalskombinationcn, die dazu geeignet sind, eine spezielle Gruppe von Bestäubern anzulocken, sind in Bestäubungssyndromen zusammengefasst. Bienenblüten sind z.b. oft süss duftend und enthalten Nektar in einem Sporn. Blütenfarbe und -form werden oft untersucht; Duft hingegen, als ebenso wichtiges Blütenmerkmal,wird oft vernachlässigt. Eine der best untersuchten Pflanzengruppen in Hinsicht auf Blütensignale und Bestäubcrvcrhalten sind die Orchideen. Orchideen weisen auch unterschiedliche Bestäubungssyndrome innerhalb der gleichen Gattung aus - dies macht sie zu idealen Untersuchungsobjekten, evolutionäre Wechsel in Bestäubungssyndromen auch im Ausdruck von Blütenmerkmalenzu studieren. Die meisten Orchideenbieten eine Belohnung an, normalerweise Nektar. Ein Drittel aller Orchideenarten hingegen verlässt sich auf Täuschung der Bcstäubcr. Futtcrtäuschblumcnkönnen Bcstäubcranlocken, in dem sie sich allgemeinen Blütenmerkmalen bedienenund so nur den Schein einernahrunganbietenden Blüte geben. Sexualtäuschblumennützen das Fortpflanzungsverhalten von Insekten aus, indem sie deren Fortpflanzungspheromonekopieren und eine Blütenform darbieten, welche das Bestäuberweibchennachahmt. Das Ziel dieser Dissertation war es, den Blütenduft innerhalb und zwischen auch in einem verschiedenen Bestäubungssyndromen zu vergleichen. Dies geschah phylogenctisch-vcrgleichendem Ansatz zwischen nahe verwandten Arten. Hierfür wählte ich ein Artenpaar aus der Gattung Anacamptis (Orchis s.l.) mit einer Nektarblume und eine Futtertäuschblume, sowie ein Artenpaar aus der Gattung Caladenia (Subgenus Calonema) mit einer Futtertäuschblumc und eine Sexualtäuschblume. Ich verglich auch Variabilitätsmusterin zwei nebeneinandervorkommenden Futtertäuschblumen und ihrem Hybriden aus der Gattung Orchis. Zusätzlich untersuchte ich den Zusammenhang zwischen.blütenduft und -färbe in einer nahrungstäuschendendactylorhiza-art. Der Duftstoffanalyse folgten manipulative Feld-Expcrimcntc mit der nahrungstäuschendenanacamptis und zur Vervollständigung dieser Dissertation ein Verhaltensexperiment mit dem Bestäuber einer Scxualtäuschhlumcder Gattung Chiloglottis. Kapitel I. In der Nektar anbietenden Anacamptis corwphora (L.) R. M. bateman, Pridgeon & IM. W. Chase fand ich Hydroquinone di methyl ether(=l,4-dimcthoxybcnzcnc) und Anisaldehyde in allen Proben. Die Variabilität in diesen Stoffen war klein, und zusätzlich wurden sie auch in den Duftstoffrezeptoren in den Antennen von Hummeln, die sie bestäuben, wahrgenommen. Die Einheitlichkeit des Duftstoffprofils könnte durch stabilisierende Selektion und auf Grund von positiver Frequenz abhängiger Selektion

6 Zusammenfassung entstanden sein. In der NahrungstäuschblumeA. morio (L.) R. M. Bateman,Pridgeon& M. W. Chase hingegen, war die Variabilität in den Duftstoffen signifikant höher. Die absolute Menge an abgegebenem Duft war hingegen signifikant kleiner und ich fand auch keine physiologisch aktive Substanzen. Dies sindmerkmale, die an Nahrungstäuschung angepasst sind. Die Hypothese,dass Variabilität adaptiv ist underhalten wird durch negativ Frequenz abhängigeselektion konnteich jedoch nicht mit Feld-Experimenten nachweisen. Kapitel II. Hohe Duftstoffvariabilität, sowohl qualitativ als auch quantitativ, fand ich auch in den Nahrungstäuschblumen Orchis paueiflora Tenore, O.mascula (L.) L. und deren Hybriden O. x colemami Cortesi. Die gefundenen Duftstoffe kamen alle in beiden Arten vor, obwohl deren Variabilität, sowohl innerhalb als auch zwischen den Populationen, gross war. Trotzdem waren die Arten klar durch ihr Duftstoffprofil getrennt. Ein common gardcn"-experimentzeigte, dass die phenotypischeplastizitäthoch ist, ein Teil der Variabilität konntejedoch auch dem unterschiedlichem genetischen Hintergrund zugeschrieben werden. Die meisten Hybriden ähnelten einerder Eltern-Arten. Kapitel III. Die NarrrungstäsuchblumeDactylorhiza romana (Sebastiani) Soö weist einen Farb-Polymorphismusauf mit gelben und roten Blüten sowie intermediären orangen Blüten. Duftprofile von gelben Individuen waren sich ähnlicher als Profile innerhalb orangen oder roten Morphen. Die Differenzierung der gelben zu den übrigen Morphen war hauptsächlich auf den höheren Gehalt an Linalool in einigen der orangen und roten Individuen zurückzuführen. Höhere Mengen an Linalool könnten sich in orangen und roten Morphen haltenwenn Kreuzungen zwischen verschieden farbigen Morphen nicht so erfolgreich sind wie Kreuzungenzwischen Individuen derselben Farbmorphe. Kapitel IV. Das Duftstoffbouquet der nahrungstäuschenden Caladenia longicauda Lindl. setzte sich v.a. aus Benzenoiden zusammen. In der verwandten Art C. arenicola Hopper & A. P. Br., die scxualtäuschend ist, fand ich eine reduzierte Duftstoffemission, welche vermutlich eine Anpassung an die Bestäuber ist. Neben der Nachahmung der Sexuallockstoffen könnte die Verminderung von allgemeinen Blüten merk malen, wie z.b. auch generelleblütenduftstoffe, dazu führen, dass dies Blüte (Nachahmer) dem weiblichen Insekt (Model), das es imitiert,ähnlicher wird. Dies könnte das Unterscheidungsvermögen der männlichen Bestäuber beeinträchtigen, was zu einem erhöhten Bestäubungserfolg führen würde. Kapitel V. Eine Untersuchungüber das Verhalten des Bestäubers der Sexualtäuschblume Chiloglottis trapeziformissmith zeigte, dass Bestäubersich schnell an Orte mit Orchideen gewöhnten und diese vermieden. Dieses Verhalten der Bestäuber könnte die eigene Art negativ beeinflussen,indemdie Männchen nämlichauch die flügellosenweibchen,die sich in einer Orchideenpopulation befinden könnten, nicht mehr besuchen. Die Untersuchung zeigte, dass jedoch in acht Metern Distanz von einem Orchideenortdie Anlockung mit Weibchenattrappenderjenigen vor der Gewöhnung entsprach. Die Weibchen könnten so die negativen Folgen mildern, welche die Orchideen auf ihr Paarungsverhalten haben, indem sie aus einer solchen Population herauskriechen.