Insect Olfaction. Zusammenfassung. Summary. Jahrbuch 2007/2008 Hansson, Bill S. Geruchswahrnehmung bei Insekten. Hansson, Bill S.
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- Cathrin Hertz
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1 Geruchswahrnehmung bei Insekten Insect Olfaction Hansson, Bill S. Max-Planck-Institut für chemische Ökologie, Jena Korrespondierender Autor Zusammenfassung Bei den meisten Tieren stehen Überleben und Fortpflanzung in engem Zusammenhang mit Duftinformation. Diese Abhängigkeit vom Geruch hat bei vielen Arten zur Entwicklung eines äußerst sensiblen und spezifischen Duftwahrnehmungssystems geführt der Olfaktion. Eine vielen bekannte duftvermittelte Interaktion ist die starke Anziehung, die läufige Hündinnen auf Rüden ausüben. Der Wissenschaft stehen heute viele Informationen zur olfaktorischen Struktur und Funktion verschiedener Modellsysteme, z.b. Mäuse und Fruchtfliegen, zur Verfügung. Insekten haben sich als interessante Versuchsobjekte in olfaktorischen Studien erwiesen, weil die meisten extrem duftabhängig sind, aber auch weil ihr olfaktorisches System als Modell sowohl für die Geruchsfunktion als auch für dessen sensorische Struktur und Evolution verwendet werden kann. Summary Most animals are strongly dependent on odour information to survive and to reproduce. This dependency has in many species created very sensitive and specific odour-detecting systems olfaction. One well-known interaction is the strong attraction of male dogs to a bitch in heat. In science a considerable amount of information is today available regarding olfactory structure and function from several model systems, including mice and fruitflies. Insects have proven to be interesting objects for olfactory studies, mainly because most of them are extremely odour-dependent, but also because their olfactory system can be used as a model both for olfactory functions and for sensory structure and evolution in general. Einführung Bereits im späten 19. Jahrhundert spekulierte Fabre, dass Gerüche in der sexuellen Kommunikation von Motten eine Rolle spielen. Er verwendete Seidenspinnermotten in Käfigen, um eine Vielzahl von Männchen anzulocken. Dennoch dauerte es bis in die 50er-Jahre des 20. Jahrhunderts, bis die gründliche Erforschung der Geruchswahrnehmung der Insekten begann veröffentlichte Dietrich Schneider vom Max-Planck-Institut für Verhaltensphysiologie seine ersten Untersuchungen zur Physiologie der Geruchsrezeptoren bei Insekten. Zwei Jahre später dann konnte Butenandt zum ersten Mal die Struktur eines Sexuallockstoffs bei Insekten, des Seidenspinner-Pheromons, aufklären. Um dies zu ermöglichen, benötigte er weibliche 2008 Max-Planck-Gesellschaft 1/8
2 Pheromondrüsen. Diesen Pionieren ist es zu verdanken, dass das Forschungsfeld der Geruchswahrnehmung von Insekten für weitere Studien geöffnet wurde. Vor allem die ausgezeichneten Arbeiten von Dietrich Schneider und seinen Schülern in Seewiesen können aus der Sicht der heute aktiven Wissenschaftler kaum überschätzt werden. Weitere bahnbrechende Untersuchungen erfolgten in den Laboren von Jürgen Boeckh und John Hildebrand, denen es gelang, Aufnahmen des zentralen Geruchsnervensystems von Schaben und Motten zu machen. Auf molekularer Ebene blieben die olfaktorischen Rezeptorproteine für lange Zeit schwer zu fassen. Erst 1991, als die Nobelpreisträger Linda Buck und Richard Axel ihre berühmte Arbeit veröffentlichten [1], wurde die Struktur der Geruchsrezeptoren in Mäusen aufgeklärt. Weitere zehn Jahre dauerte es, bis auch für Insekten (hier: Drosophila), unabhängig voneinander durch Leslie Vosshall und Peter Clyne, eine Strukturaufklärung der Geruchsrezeptoren erfolgte. Insekten riechen Duftmoleküle mit ihren Antennen. Dies bedeutet, dass ihr Detektionssystem ständig der umgebenden Luft ausgesetzt ist, im Gegensatz zum Geruchswahrnehmungssystem von Wirbeltieren, welches sich im Innern des Organismus befindet und nur bei Inhalation aktiv wird. Auf den Antennen beherbergen Tausende von Riechhaaren, die so genannten Sensillen, die Rezeptorneuronen, welche für das Aufspüren der Duftmoleküle zuständig sind. Auf jedem Riechhaar befinden sich normalerweise ein bis drei Rezeptorneuronen, allerdings sind auch bis zu 50 möglich, z.b. bei Bienen und Grashüpfern. Die Sensillen sind geschlossene Systeme, was im Prinzip bedeutet, dass jedes einzelne Haar wie eine kleine Nase funktioniert. Innerhalb eines Sensillums befinden sich die Rezeptorneuronen in einer dichten proteinhaltigen Lösung, der Sensillenlymphe, vergleichbar mit der Nasenschleimhaut. Die Sensillenlymphe enthält Duftstoff bindende Proteine, von denen man annimmt, dass sie den Transport von Molekülen durch die Lymphe ermöglichen. Möglicherweise sind die Proteine aber auch daran beteiligt, die spezifische Wirksamkeit der Neuronen zu prägen. Duftmoleküle dringen durch winzige Poren in das Sensillum ein, und weil Insekten ein Außenskelett haben, sind diese Poren eine Grundvoraussetzung dafür, dass Duftmoleküle in Kontakt mit den Rezeptorneuronen kommen können. Sobald ein Molekül durch Poren und Lymphe gelangt ist, erreicht es die Membranen der Rezeptorneuronen, wo sich die ultimativen Detektionseinheiten befinden, nämlich die Rezeptorproteine (Abb. 1) Max-Planck-Gesellschaft 2/8
3 A Zwei Geruchssensillen an der Mottenantenne. Jedes Sensillum enthält zwei Geruchsrezeptorneuronen (dunkelrot und blau), die ihre Dendriten zum Lum en des Riechhaares schicken. B Duftm oleküle (dunkelrote Punkte) durchdringen die Poren des Sensillum s (türkis) und werden an duftstoffbindende Proteine (grüne Punkte) gebunden, die sich in der Sensillenlym phe befinden. Die duftstoffbindenden Proteine transportieren die Duftm oleküle anschließend zu den Rezeptorproteinen (R) in der dendritischen Mem bran des Rezeptorneurons. Diese Duftm oleküle interagieren jedoch nicht m it anderen duftstoffbindenden Proteinen (lila Punkte) oder m it den Rezeptorproteinen der blauen Neuronen, welche spezifisch andere Duftm oleküle binden. Die Rezeptorenpopulation ist sehr groß: bei Säugetieren umfasst sie normalerweise zwischen 500 und 1500, bei Insekten zwischen 50 und 150 Typen. Man nimmt an, dass Geruchsrezeptoren nach einer Art Schlüssel- Schloss-Prinzip unterschiedliche Duftmoleküle erkennen, denn jeder Rezeptor interagiert nur mit bestimmten Molekülen, die aufgrund ihrer Struktur an spezifische Rezeptoren andocken. Dabei sind durchaus verschiedene Rezeptoren an der Identifizierung eines spezifischen Moleküls beteiligt. Die Anzahl möglicher Kombinationen ist somit enorm, sodass auch die Kodierungskapazität des Systems gewaltig ist. Für das Aufspüren einiger sehr spezifischer Duftmoleküle ist allerdings nur ein einziger Rezeptorentyp zuständig. Beispiele für solche flüchtigen Moleküle sind Sexualpheromone. Von der Antenne ins Riechzentrum Wenn Duftmoleküle von den Rezeptorneuronen der Antennen identifiziert worden sind, muss die Nachricht über ihre Anwesenheit an das Gehirn weitervermittelt werden. Hierfür sind die Axone der Rezeptorneuronen zuständig, die Impulse über die Antennennerven in das primäre Riechzentrum im Insektenhirn, den so 2008 Max-Planck-Gesellschaft 3/8
4 genannten Antennallobus, leiten. Hier zielen die axonalen Zweige jedes Rezeptorneuronentyps auf einen spezifischen, kugelförmigen Nervenknoten, den Glomerulus (Abb. 2). Ein bestimmter Geruch wird auf diese Weise als spezifisches topographisches Muster über die Glomeruli kodiert (es sei denn, es handelt sich um einen Sexualduftstoff, der nur einen einzigen Glomerulus aktiviert). Man geht davon aus, dass neben der räumlichen Kodierung auch die im Zeitverlauf entstehenden Reaktionsmuster zusätzliche Informationen beinhalten. In den Glomeruli des Antennallobus bilden die Rezeptorneuronen Synapsen mit lokalen Interneuronen und Projektionsneuronen aus. Erstere sind Neuronen innerhalb des Antennallobus, die Signale zwischen den Glomeruli vermitteln und z.b. die Kontraststeigerung erhöhen. Die Projektionsneuronen hingegen sind die Ausgabeglieder des Antennallobus, die die verarbeiteten Signale zu höheren Hirnregionen wie den Pilzkörpern und anderen protocerebralen Bereichen führen. A Schnitt durch das prim äre Geruchszentrum im Gehirn einer Motte, den so genannten Antennallobus. Jede der dunklen, abgerundeten Flächen repräsentiert den Schnitt durch einen olfaktorischen Glom erulus. Der violett-rote Teil (oben) befindet sich nur im m ännlichen Antennallobus, dieser ist ausschließlich für die Inform ationsaufnahm e des entsprechenden weiblichen Sexualpherom ons zuständig. B Schem atische Darstellung des m ännlichen Antennallobus und seiner Glom eruli. Beim Mottenweibchen würde der rote Glom eruluskom plex fehlen. Die Fruchtfliegen Fruchtfliegen der Gattung Drosophila sind überaus nützliche Organismen in der experimentell olfaktorischen Forschung, vor allem wegen der vielfältigen Möglichkeiten, das System genetisch zu verändern, aber auch weil sie als Beispiel dafür dienen, wie sich ein sensorisches System im Laufe der Evolution verändert hat. Ein Problem ist allerdings, dass aufgrund dieser Vorteile aus der ursprünglichen Fruchtfliege eine Art fliegendes Reagenzglas geworden ist. Nur wenige Forscher haben ein Interesse an ihrer natürlichen Lebensgeschichte. Um dem Abhilfe zu schaffen, wurden zwei großangelegte Studien durchgeführt. In der ersten konnten aktive Komponenten im Duft bevorzugter Quellen identifiziert werden. Dafür wurde eine chemische Analyse mittels Gaschromatographie und Massenspektrometrie mit elektrophysiologischen Messungen an den Rezeptorneuronen auf der Fliegenantenne kombiniert. Die Drosophila-Antenne beherbergt eine begrenzte Anzahl von Neuronen, etwa 1200, die etwa 45 verschiedene Rezeptorproteine exprimieren. Durch die systematische Messung an einer großen Anzahl von Neuronen war es möglich, ein ziemlich gutes Bild vom olfaktorischen Arsenal und seinen Besonderheiten zu erhalten Max-Planck-Gesellschaft 4/8
5 Im nächsten Schritt wurden die olfaktorischen Funktionen der Fruchtfliege Drosophila melanogaster mit denen von acht weiteren nah verwandten Arten innerhalb der melanogaster -Gruppe verglichen. Unter diesen Arten haben einige eine stark eingeschränkte geographische Verbreitung, während andere weit verbreitet vorkommen. Einige sind Futtergeneralisten, während andere nur an einer bestimmten Frucht gefunden werden. Trotz dieser Unterschiede erwies sich das periphere olfaktorische System in den verschiedenen Arten als erstaunlich ähnlich: Die meisten Neuronen hatten sich im Laufe der Evolution nicht verändert. In einer bestimmten Art trat allerdings eine dramatische Veränderung auf. Diese Art lebt ausschließlich auf den Seychellen und ernährt sich nur von der Noni-Frucht (Morinda citrifolia) bzw. legt ihre Eier auf dieser Frucht ab (Abb. 3). Die Frucht hat einen sehr speziellen Geruch, der Duftnoten ähnlich wie Ananas und Gorgonzola-Käse kombiniert. Der Käsegeruch beruht auf einem Säuregehalt, der so hoch ist, dass die anderen Arten sterben, nachdem sie an dieser Frucht gekostet haben. Drosophila sechellia ist jedoch völlig von dieser Frucht als Nahrungsgrundlage abhängig, was sich in ihrem olfaktorischen System widerspiegelt. Ein Großteil der Neuronen auf den Antennen ist den zwei spezifischen Düften der Noni-Frucht gewidmet, und die Neuronen haben darüber hinaus eine enorme Sensibilität gegenüber diesen Duftmolekülen erworben, die bis in den Femtogramm-Bereich (0, g; ein billionstel Milligramm) aufspürbar sind. Das heißt, dass die Fliege ihre Fähigkeit zum Aufspüren bestimmter Duftstoffe sowohl im Hinblick auf die Anzahl der Neuronen als auch bezüglich der Wahrnehmungsgrenze verstärkt hat. Wie äußert sich aber eine solche Veränderung im Gehirn? Die Neuronen, welche die zwei Schlüsselmoleküle aufspüren, zielen auf zwei ganz bestimmte Glomeruli im Antennallobus, und im Vergleich zu Drosophila melanogaster haben sich diese Glomeruli in ihrer Größe verdreifacht! Nicht nur die peripheren Fähigkeiten des Insekts haben sich also erweitert, sondern sogar Hirnbereiche, die Informationen in Bezug zur Noni-Frucht verarbeiten können, haben sich dramatisch vergrößert. Diese Veränderungen zeigen sich im Verhalten der Seychellenfliege. Sie zeigt sich von den Duftstoffverbindungen aus der Frucht überaus angelockt, und im Gegensatz zu allen anderen Fliegen, die untersucht wurden, wird sie nicht durch sehr hohe Konzentrationen abgeschreckt, sondern, im Gegenteil, angezogen. Drosophila sechellia bei der Eiablage auf ihrem bevorzugten Substrat, der Nono-Frucht Morinda citrifolia Betrügerische Blumen 2008 Max-Planck-Gesellschaft 5/8
6 Die Blüten eines Großteils von Pflanzen sind auf Insekten angewiesen, um bestäubt zu werden. Im Laufe der Evolution hat sich ein Zusammenspiel zwischen Pflanze und Insekt entwickelt, bei dem die Blüten bestäubt werden und das Insekt eine Belohnung in Form von Nektar bekommt. Hier spielt der Duft der Blüte eine entscheidende Rolle als Signalstoff für Nektar suchende Insekten. Allerdings haben einige Pflanzen einen Trick entwickelt, den aufwändigen Prozess der Nektar-Biosynthese zu umgehen, indem sie die Insekten buchstäblich an der Nase herumführen. Eine dieser wechselseitigen Beziehungen kommt auf kleineren Inseln im Mittelmeer vor. Das Aronstabgewächs Helicodiceros muscivorus gedeiht auf diesen Inseln in enger Gemeinschaft mit großen Möwenkolonien (Abb. 4). Das täuschende Arum gewächs Helicodiceros muscivorus, das m it seinem Aasgeruch Fliegen an der Nase herum führt und sich auf diese Weise bestäuben lässt. Die Blüten sind groß, teilweise fleischfarben und bilden eine Falle für angelockte Insekten. Der Geruch der Blüte setzt sich aus drei Oligosulfiden zusammen, die ihm den unverwechselbaren Gestank von fauligem Fleisch verleihen. Es zeigte sich, dass die Reaktion der Antennen von Fleischfliegen auf diesen Blütegeruch identisch ist mit der Reaktion auf den Geruch von verfaultem Fleisch. Der Fliege ist es quasi unmöglich, den fauligen Blütengeruch vom Geruch fauligen Fleisches zu unterscheiden. Weibliche Fliegen werden deshalb von den Blüten angezogen und gehen so in die Falle. Dort übertragen sie zuerst den Pollen an die empfänglichen weiblichen Blüten. Nach einigen Stunden sind diese dann nicht mehr empfänglich, stattdessen produzieren nun die männlichen Blüten Pollen. Die Fliegen werden erst dann aus ihrem Gefängnis entlassen und können so den Pollen auf die nächste Pflanze übertragen. Die Blüte produziert zudem Wärme und vergrößert damit ihren Attraktivitätsradius gegenüber Fliegen. Orchideen bedienen sich ähnlicher Täuschungsmanöver, um sich bestäuben zu lassen, allerdings locken sie männliche Wespen und Bienen an, indem sie wie die Sexuallockstoffe der entsprechenden Weibchen duften. Der evolutionäre Druck, der auf Insekten in solchen Wechselsystemen lastet, nämlich den Betrug zu vermeiden lernen, ist beachtlich. Dieses Wechselspiel kann nur weiterexistieren, wenn die Blüten einen unwiderstehlichen Duft produzieren, denn für eine weibliche Fliege ist ein richtiger, aus fauligem Fleisch bestehender Eiablageplatz eine wichtige, wertvolle Ressource für ihre Nachkommen und dient so der Erhaltung der Art. Die betrügerische Pflanze wiederum minimiert den evolutionären Druck auf die Fliegenart durch ihr Vorkommen nur während eines beschränkten Zeitraums im Jahr und in einem kleinen, abgegrenzten Gebiet. Aus dem Wasser in die Luft 2008 Max-Planck-Gesellschaft 6/8
7 Der Geruchssinn entwickelte sich unter Wasser und wir alle tragen stets ein bisschen Ozean in unserer Nase, um zu verhindern, dass Geruchs-assoziierte Neuronen austrocknen und schrumpfen. Das Kunststück, in der Luft zu riechen, ist in der Evolution mehrfach gelöst worden, in einer bestimmten Gruppe von Tieren geschah dieses Ereignis allerdings erst vor relativ kurzer Zeit. Vorfahren der riesigen Landeinsiedlerkrebse auf den Weihnachtsinseln, Palmendiebe genannt, verließen den Ozean vor etwa fünf Millionen Jahren und leben heute (zwangsläufig) an Land. Rezente Tiere würden in der Tat mittlerweile ertrinken, wenn sie im Wasser untertauchen (Abb. 5). Der Palm endieb Birgus latro, ein riesiger Landeinsiedlerkrebs, der auf den Weihnachtsinseln lebt. Dieser Krebs hat ein hocheffizientes Geruchssystem für das Riechen in der Luft entwickelt. Das olfaktorische System dieser Riesen ist sehr gut entwickelt. Eine Duftquelle wird von den Tieren schnell lokalisiert, auch aus einer beträchtlichen Distanz. Eine Frucht tragende Arengapalme wird beispielsweise innerhalb von nur kurzer Zeit von einer großen Anzahl von Krebsen umringt. Wie haben diese Tiere die Duftwahrnehmung in der Luft entwickelt? In einer Feldstudie auf den Weihnachtsinseln, südlich von Java, wurde die olfaktorische Anziehung und deren Funktion bei Landeinsiedlerkrebsen beobachtet. Durch die Untersuchung des Verhaltens nach Angebot attraktiver Duftquellen, wie z.b. verfaulende Krabben oder Früchte der Arengapalme, konnte nachgewiesen werden, dass die Landeinsiedlerkrebse tatsächlich durch den Geruch angelockt werden. In fortlaufenden physiologischen und morphologischen Studien des peripheren Geruchsorgans, nämlich der ersten Antenne der Tiere, wurde überdies deutlich, dass diese Krebse ein olfaktorisches System entwickelt haben, das in der Luft äußerst gut funktioniert. Das System ist interessanterweise völlig vergleichbar mit demjenigen, das man in Insekten vorfindet, also einer Gruppe von Tieren, die sich über einen viel größeren Zeitraum an das Leben auf dem Land anpassen konnten. Ausblick Diese Fallstudien bieten Beispiele von unterschiedlichen Richtungen in der olfaktorischen Forschung auf physiologischer, morphologischer, molekularer und Verhaltensebene. Sie erläutern ebenso beispielhaft die ökologischen Aspekte sensorischer Biologie. Es ist dabei wichtig, die Evolutionsgeschichte der untersuchten 2008 Max-Planck-Gesellschaft 7/8
8 Arten zu berücksichtigen, auch und gerade wenn molekulare oder physiologische Ereignisse studiert werden. Mit dem derzeitigen Wissensstand ist es möglich, noch einen Schritt weiter zu gehen, indem man moderne molekulare Methoden mit eher traditionellen Techniken kombiniert und die Verhaltensrelevanz als feste Grundlage behält. Originalveröffentlichungen Nach Erweiterungen suchenbilderweiterungchanneltickerdateilistehtml- ErweiterungJobtickerKalendererweiterungLinkerweiterungMPG.PuRe-ReferenzMitarbeiter (Employee Editor)PersonenerweiterungPublikationserweiterungTeaser mit BildTextblockerweiterungVeranstaltungstickererweiterungVideoerweiterungVideolistenerweiterungYouTube- Erweiterung [1] L. Buck, R. Axel: A novel multigene family may encode odorant receptors: A molecular basis for odor recognition. Cell 65, (1991), 2008 Max-Planck-Gesellschaft 8/8
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