Charakterisierung von Tumor initiierenden Zellen mit randomisierten Phagenpeptidbanken

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1 Charakterisierung von Tumor initiierenden Zellen mit randomisierten Phagenpeptidbanken S. Adebahr 1, M. Henke 1, R. Mertelsmann 2, G. Niedermann 1, M. Trepel 2,3 1 Klinik für Strahlenheilkunde, Universitätsklinikum tsklinikum Freiburg, 2 Abt. Innere Medizin I, Hämatologie H und Onkologie, Universitätsklinikum tsklinikum Freiburg, 3 Abt. Onkologie und Hämatologie, H Universitätsklinikum tsklinikum Hamburg-Eppendorf

2 Hintergrund und Ziele Hintergrund: Für zahlreiche maligne Tumore wurden Zellsubpopulationen mit Stammzelleigenschaften beschrieben. Diese Tumor initiierenden Zellen (CIC) zeigen klonogene Kapazität und sind wahrscheinlich für die meisten Krankheitsrezidive verantwortlich. Zudem weisen sie hohe Strahlen- und Chemotherapieresistenz auf. Ihre Charakterisierung ist essentiell für die Entwicklung neuer zielgerichteter Diagnose- und Behandlungsverfahren (z.b. strahlensensibilisierende Konjugate oder Radioimmuntoxine) und mag außerdem zu einem besseren Verständnis der onkologischen Entitäten zugrundeliegenden CIC-Interaktionen führen. Definierten Zelloberflächenstrukturen und ihre Liganden lassen sich mit randomisierten Phagenpeptidbanken identifizieren (RPDPL). Wir etablierten zunächst eine Methode, die die erfolgreiche Identifizierung von spezifisch an Akute Myeloische Leukämie (AML)-Zellen bindende Peptidliganden mittels Biopanning erlaubte (Abb.1). Negativselektion Positivselektion Aufreinigung & Amplifikation Phagen- Peptidbank Nichtneoplastische hämatopoetische Zelle Ziel- Zelle: AML- Blast Abbildung 1: Grundprinzip des Biopannings auf AML- Blasten. Negativselektion: Eliminierung von nicht-leukämiespezifisch bindenden Phagen durch Inkubation der Phagen-Peptidbank auf nicht-malignen mononukleären hämatopoetischen Zellen. Die an auf diesen Zellen ubiquitär exprimierten Rezeptoren bindenden Phagen werden verworfen, die nicht gebundenen Phagen werden als vorgereinigte Phagenlösung der Positivselektion zugeführt. Positivselektion: Inkubation der vorgereinigten Phagenlösung auf AML-Blasten. Die an die Ziel- Zellen bindenden Phagen werden mittels Dichtegradientenzentrifugation von den nicht gebundenen Phagen getrennt. Die an die Zellen gebundenen Phagen werden aufgereinigt, bakteriell amplifiziert und einer erneuten Selektionsrunde zugeführt. Ziele: Wir entwickelten dieses von uns etablierte Selektionsmodell nun weiter, mit dem Ziel, unter Berücksichtigung des funktionellen Aspekets der Klonogenität und etablierter morphologischer CIC-Marker Tumor initiierenden Zellen (CIC) charakterisieren zu können. Hierfür wurden erfolgreich Colony Forming Cell (CFC)-Assays (Abb.2) und Fluoreszenz aktivierte Zellseparation (Abb. 3) in den Biopanning-Prozess integriert. Die hier etablierte Methode soll nun zur Selektion und Identifizierung von CIC-spezifischen Peptidliganden genutzt werden. Selektierte Liganden können zur weiteren Charakterisierung (z.b. Rezeptoridentifikation) von CIC herangezogen, sowie zur CIC- Visualisierung und Entwicklung CIC-zielgerichteter Therapiestrategien genutzt werden.

3 Biopanning auf klonogenen Tumorzellen: Methodik Grundprinzip der Selektion auf Tumorzellen mit klonogenem Potential: Um Peptidliganden für klonogene Zellen zu identifizieren, entwickelten wir eine Methode, die die etablierte Technik des Biopannings auf Tumorzellen mit Colony Forming Cell (CFC) Assays verbindet (Abb.2): Hierbei werden zunächst Tumorzellen mit einer vorgereinigten Phagenpeptidbank inkubiert. Ungebundene Phagen werden eliminiert, die Zellen in semisolidem Methylcellulose-basiertem Medium ausplattiert. Zellkolonien werden isoliert, die Inserts gebundener Phagen mit einer von uns etablierten Nested-PCR amplifiziert und mit Phagenbackbone-Plasmid re-ligiert. Die so generierte sekundäre Phagenpeptidbank kann dann erneuten Selektionsrunden zugeführt werden. Nach drei bis vier Selektionsrunden werden angereicherte Peptide identifiziert und weiter evaluiert. Material und Methoden: Um nachzuweisen, dass an klonogene Tumorzellen gebundene Phagen nach Durchführung eines CFC-Assays mit der von uns etablierten Nested-PCR detektiert werden können, generierten wir einen Kasumi-1 bindenden Phagen und inkubierten diesen mit Kasumi-1-Leukämie-Zellen im CFC-Assay für 4-12 Tage bei 37 C, 5% CO2. Je 10 Kolonien (20->100 Zellen) wurden isoliert. Die Peptid-Inserts gebundener Phagen wurden mit Nested-PCR amplifiziert und detektiert. Als Kontrolle dienten K562-Zellen mit geringer Phagenbindung, sowie äquivalente Volumina des umgebenden semi-soliden Mediums. Dieser Assay wurde auch für solide Tumorzelllinien mit an die Prostatakarzinom-Zelllline Du-145 bindenden Phagen überprüft. Abbildung 2: Grundprinzip der Selektion auf Tumorzellen mit klonogenem Potential

4 Biopanning auf klonogenen Tumorzellen: Ergebnisse Wir generierten einen Phagen mit der Insertsequenz PLDIDFY. Dieser zeigte eine > 200fach stärkere Bindung an Kasumi-1 als ein insertloser Kontrollphage fd-tet, eine ~30fach stärkere Bindung als an K562-Zellen (Abb.3). Nach Inkubation des Phagen auf beiden Zelllinien mit nachfolgendem CFC-Assay konnte der Phage - sogar bei Reduktion des Phagen-Input auf 10 TU/Zelle reproduzierbar in Kasumi-1-Kolonien nachgewiesen werden; im umgebenden Medium und in K562 Kolonien jedoch nicht (Abb.4). Phage recovery [TU] Kasumi-1 PLDIDFY fd-tet K562 i) L K M 5 M P N ii) L K M 5 M P N iii)l K M 5 M P N iv) L K M 5 M P N v) L K M 5 M P N Abbildung 3: Einzelklonbindungsveruche mit PLDIDFY 1X10 8 TU PLDIDFY wurden mit 1X10 6 Zellen (Kasumi-1, K562) inkubiert, gebundene Phagen von ungebundenen mit Dichtegradientenzentrifugation separiert, aufgereinigt und in Aliquots bakteriell amplifiziert. PLDIDFY zeigte eine deutlich stärkere Bindung an Kasumi-1 als an K562. Abbildung Abbildung 4: 4:PCR-Amplifikation an klonogene von klonogenen Tumorzellen PCR-Amplifikation von bindenenden Leukämiezell-bindenden Peptiden Peptiden nach CFC-Assay Nach Inkubation dieses Phagen auf Du-145 und der schwächer bindenden Zelllinie K562 mit nachfolgendem CFC-Assay konnte der Phage reproduzierbar in Du145-Kolonien mit Nested- PCR nachgewiesen werden; im umgebenden Medium und in K562 Kolonien jedoch nicht (Abb.6). Inkubation von 10 5 Kasumi-1(K), K562(5)-Zellen mit (i),10 9 (ii), 10 8 (iii),10 7 (iv),10 6 (v)tu PLDIDFY (P), CFC Assays erfolgten 4-10 Tage, je 10 Kolonien jeder Zellline wurden isoliert. PLDIDFY konnte nach Inkubation auf Kasumi-1 mit Nested-PCR reproduzierbar detektiert werden, kein PCR-Signal im umgebenden Medium (M) und nach Inkubation auf K562. L:100bp, N: Negativkontrolle. Wir generierten mit WDLAWMFRLPVG einen Phagen, der eine >50fach stärkere Bindung an die Prostatakarzinom-Zelllinie Du-145 zeigte als die insertlose Negativkontrolle (Abb.5). Phage recovery [TU] Du 145 L Du-145 M K562 M W N WDLAWMFRLPVG fd-tet K562 Abbildung 5: Einzelklonbindungsveruche mit WDLAWMFRLPVG 5X10 8 TU WDLAWMFRLPVG wurden mit 1X10 6 Zellen (Du-145, K562) inkubiert, gebundene Phagen von ungebundenen mit Dichtegradientenzentrifugation separiert, aufgereinigt und in Aliquots bakteriell amplifiziert. WDLAWMFRLPVG zeigte eine deutlich stärkere Bindung an Du-145 als an K562. Abbildung 6: PCR-Amplifikation nach CFC-Assay von Peptiden, die klonogene solide Tumorzellen binden Inkubation von 1X10 5 Du-145 und K562-Zellen mit 1X10 8 TU WDLAWMFRLPVG. CFC Assays erfolgten 7-10 Tage, je 10 Kolonien jeder Zellline wurden isoliert. WDLAWMFRLPVG konnte nach Inkubation auf Du-145 mit Nested-PCR reproduzierbar detektiert werden, kein PCR-Signal im umgebenden Medium (M) und nach Inkubation auf K562. L:100bp, N: Negativkontrolle.

5 Biopanning und Cell Sorting nach morphologischen CIC-Markern: Methodik und Ergebnisse Grundprinzip des Biopanning mit integrierter Fluoreszenz aktivierter Zellseparation : Um zusätzlich zu dem funktionellen Aspekt der Klonogenität morphologische CIC-Kriterien bei der Isolation CIC-bindender Phagen berücksichtigen zu können, integrieren wir Fluoreszenz aktivierte Zellseparation in den Biopanning-Prozess (Abb.7). Hierbei werden Tumorzellen mit einer vorgereinigten Phagenpeptidbank inkubiert, ungebundnen Phagen sorgfältig eliminiert. Nun wird die Subpopoulation der Tumor initiierenden Zellen mit Hilfe bereits etablierter morphologischer und funktioneller CIC-Marker (wie z.b. CD133, Aldefluorpositivität etc.) fluoreszent markiert, die Zellen separiert. An Zellen mit etablierten CIC-Markern gebundene Phagen werden aufgereinigt, die Inserts mit Nested-PCR amplifiziert und mit Phagenbackbone re-ligiert. Die so generierte sekundäre Phagenpeptidbank kann dann erneuten Selektionsrunden zugeführt werden, sodass möglichst viele bereits bekannte morphologische und funktionelle CIC-Marker über den Zellseparationsvorgang zur Anreicherung von spezifisch an die Zielzellpopulation gebundenen Peptidliganden genutzt werden können. Nach drei bis vier Selektionsrunden werden angereicherte Peptide identifiziert und weiter evaluiert. Fluorescent Material und Methoden: Antibodies Non-fluorescent Cells LASER BEAM FACS Detector Fluorescent Cells Um nachzuweisen, dass die Integration von Fluoreszenz aktivierter Zellseparation zur Isolierung von CIC-gebundenen Peptidliganden beitragen kann, inkubierten wir den Kasumi-1 bindenden Phagen PLDIDFY mit Kasumi-1- Zellen und deutlich schwächer bindenden K562-Zellen. Im Anschluss erfolgte die Fluoreszenz-Markeriung der CD71 positiven K562-Zellen mit PEmarkiertem CD71-Antikörper. Beide Zelllinien wurden gepoolt und sukzessive nach Fluoreszenz separiert. Die spezifische Kasumi-1-Bindung wurde in Einzelklonbindungsversuchen nach Cell Sorting evaluiert und mit Einzelklonbindungsversuchen ungepoolter Zellen ohne Cell Sorting verglichen. Abblidung 7: Integration von Fluoreszenz aktivierter Zellseparation in das Biopanning von Tumorzellen zur Charakterisierung von Subpopulationen mit Expression etablierter CIC- Marker. Phage recovery [TU] PLDIDFY fd-tet Anti CD71-/Kasumi-1 Anti-CD 71+/K562 Supernatant Abbildung 8: Einzelklonbindungsveruch mit PLDIDFY nach Cell Sorting von Anti-CD71- markierten K562 PLDIDFY (1X 10 8 TU) inkubiert mit Anti-CD71- ( Kasumi-1+ K562 CD 71-) und Anti-CD71+ (K562, CD71+)-Zellen, fd-tet: insertlose Negativontrolel. Supernatant zum Kontaminationsausschluss Ergebnisse: In Einzelklonbindungsversuchen mit getrennten Kasumi-1 und K562 -Zellen ohne Zellseparation zeigt PLDIDFY die bekannte >200fach stärkere Bindung an Kasumi-1 als ein Kontrollphage, eine ~30fach stärkere Bindung als an K562-Zellen (Abb.3). In Einzelklonbindungsversuchen nach Fluoreszenzmarkierung und Poolen der beiden Zellpopulationen, sowie sukzessiver Trennung der CD71-positiven K562-Zellen zeigt PLDIDFY eine zwar absolut geringere aber immer noch deutliche (~16fach) stärkere Bindung an CD71- negative Zellen als ein Kontrollphage, während sich die Bindung an CD71- positive Zellen im Bereich der Negativkontrolle bewegt. Eine Kontamination konnte durch Evaluierung der Überstände ausgeschlossen werden (Abb. 8).

6 Zusammenfassung - Schlussfolgerung Wir etablierten eine Methode, die die erfolgreiche Anreicherung und Identifizierung von AML-Blasten bindenden Peptide aus randomisierten Phagen Peptidbanken (RPDPL) ermöglicht. An Tumorzellen gebundenen Phagen lassen sich nach Colony-Forming-Cell (CFC)- Assays nachweisen; dies erlaubt die Zuordnung funktioneller Zelleigenschaften (Klonogenität) zu Zelloberflächenstrukturen. Durch erfolgreiche Integration von CFC-Assays in den Prozess des Biopannings mit RPDPL auf Leukämieund soliden Tumorzellen kann nun die Charakterisierung von Tumorzellen mit klonogenem Potential angestrebt werden. Präliminäre Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Integration von Fluoreszenz aktivierter Zellseparation in den Selektionsprozess von CIC-bindenden Peptidliganden möglich ist. Diese Methodik wird derzeit weiter optimiert, sodass möglichst viele etablierte morphologische und funktionelle CIC-Marker über den Zellseparationsvorgang zur Anreicherung von spezifisch an die Zielzellpopulation gebundenen Peptidliganden genutzt werden können. Durch die Kombination der etablierten Techniken des Biopannings mit RPDPL, des CFC-Assays und des Fluoreszenz basierten Zell-Sortings können so morphologische und funktionelle Aspekte der CIC zur weiteren Charakterisierung dieser Zielzellen herangezogen werden. Angestrebt wird die Charakterisierung von CIC für die Entwicklung zielgerichteter diagnostischer und therapeutischer Konjugate und Vektoren.

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