Aktivierung der menschlichen Amygdala durch affektive nonverbale Vokalisationen und ihre Modulation durch verschiedene kognitive Aufgaben

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1 Aktivierung der menschlichen Amygdala durch affektive nonverbale Vokalisationen und ihre Modulation durch verschiedene kognitive Aufgaben Kerstin Sander, André Brechmann, Detlef Stiller & Henning Scheich Leibniz Institut für Neurobiologie, Brenneckestr. 6, Magdeburg Zusammenfassung. Nach Läsionen der Amygdala ist das Reaktionsverhalten auf sozial relevante Reize oftmals gestört. Amygdalaläsionen betreffen insbesondere die Verarbeitung affektiver Gesichtsausdrücke und, in einigen Fällen, affektiver Vokalisationen. In der vorliegenden Arbeit wurde mit Hilfe der funktionellen Kernspintomographie untersucht, ob und in welchem Ausmaß die Amygdala beim gesunden Menschen an der Verarbeitung affektiver nonverbaler Vokalisationen (ANVOCs) beteiligt ist. Den Probanden wurden Lachen und Weinen als ANVOCs in verschiedenen Experimentalbedingungen präsentiert. Neben dem passiven Hören sowie einer Emotions-Induktionsaufgabe sollten Tonhöhenverschiebungen an den gleichen Reizen detektiert werden. Die Ergebnisse zeigen erstmalig, daß die menschliche Amygdala durch ANVOCs aktiviert wird. Sowohl Lachen als auch Weinen aktiviert die Amygdala bilateral, wobei die Aktivierung in der rechten Amygdala stärker ausgeprägt ist und ebenso durch ANVOCs als emotionalen Hintergrund wie durch den gleichen Reiz, wenn er im Zentrum der Aufmerksamkeit steht, erzielt werden kann. Inwieweit die Amygdala-Aktivierung dabei von der akustischen Reizkomplexität abhängt, soll in Zukunft untersucht werden. Schlüsselwörter: Emotion, Nonverbale Vokalisationen, Auditorische Wahrnehmung, Amygdala 1. Einleitung Das Erkennen der Bedeutung eines Kommunikationssignals ist eine notwendige Voraussetzung, um gegenüber dem Kommunikationspartner angemessen reagieren zu können (Kling & Brothers, 1992). Nach Läsionen der Amygdala ist die Angemessenheit der Reaktionen auf sozial relevante Reize oftmals beeinträchtigt. Dies zeigt, daß die Amygdala entscheidend an der Verarbeitung sozial relevanter Reize bei Tieren (Kling & Brothers, 1992) und Menschen beteiligt ist (Adolphs et al., 1994). Funktionell ist die menschliche Amygdala vor allem an Wahrnehmung und Ausdruck von Emotionen beteiligt (Calder et al., 1996). In der Folge von Amygdalaläsionen treten funktionelle Beeinträchtigungen sowohl nach bilateralen als auch unilateralen Amygdalaschäden auf (Adolphs et al., 1997; Broks et al., 1998). Insbesondere die Verarbeitung affektiver Gesichtsausdrücke und, in einigen Fällen, affektiver Vokalisationen ist durch Amygdalaläsionen betroffen, wobei Dysfunktionen v. a. im Hinblick auf die Verarbeitung von Furcht beobachtet werden (u. a. Adolphs et al., 1997). Untersuchungen zur Rolle der Amygdala bei der Verarbeitung affektiver Gesichtsausdrücke beim gesunden Menschen wurden mit Hilfe der funktionellen Kernspintomographie ("functional magnetic resonance imaging", fmri) (Breiter et al., 1996a; Breiter & Rauch, 1996b; Whalen et al., 1998) sowie der Positronen-Emissions-Tomographie (Morris et al., 1996) durchgeführt. Es wurden sowohl links- als auch rechtshemisphärische Aktivierungen der Amygdala beim Erkennen furchtsamer/trauriger und fröhlicher Gesichtsausdrücke beobachtet, jedoch keine differentielle Amygdala-Aktivierung bedingt durch verschiedene emotionale Qualitäten. Diese Ergebnisse lie- 201

2 fern somit weder eine Bestätigung für die Valenzhypothese der Emotionsverarbeitung (Verarbeitung positiver Emotionen linkshemisphärisch, negativer Emotionen rechtshemisphärisch) noch für die Lateralisierungshypothese (Spezialisierung der rechten Hemisphäre für Emotionen unabhängig von ihrer Valenz; cf. Borod, 1993). Im Gegensatz zu zahlreichen Studien, die eine Beteiligung der Amygdala an der Verarbeitung visueller Emotionsausdrücke aufzeigen, gibt es unseres Wissens nach bislang nur einen Hinweis auf eine Beteiligung der Amygdala an der Verarbeitung verbaler und nonverbaler Emotionsausdrücke. Scott et al. (1997) berichteten eine Beeinträchtigung des auditorischen Erkennens verbaler und nonverbaler Ausdrücke von Furcht und Ärger bei einem Patienten nach bilateralem Amygdalaschaden. Zur weiteren Aufklärung der Rolle, die die Amygdala bei der Verarbeitung verbaler und nonverbaler Emotionsausdrücke spielt, wurde in der vorliegenden Arbeit mittels fmri untersucht, in welcher Weise bei gesunden Probanden die Amygdala an der Verarbeitung affektiver nonverbaler Vokalisationen (ANVOCs), wie Lachen und Weinen, beteiligt ist. Die Konzentration auf den vokalen Ausdruck von Emotionen berücksichtigt dabei den Verhaltensaspekt des uneinheitlich definierten, multidimensionalen Konstruktes Emotion und läßt den physiologischen sowie kognitiven Aspekt unberücksichtigt. 2. Experiment 1: Die Rolle der Amygdala bei der Verarbeitung affektiver nonverbaler Vokalisationen Im ersten Experiment wurde untersucht, ob sich allein aufgrund der Wahrnehmung von ANVOCs wie Lachen und Weinen eine Aktivierung der Amygdala mit Hilfe der fmri nachweisen läßt. 2.1 Methode Lachen und Weinen wurde zehn rechtshändigen Probanden abwechselnd in vier Experimentalbedingungen akustisch präsentiert. Die Reize waren Aufnahmen kontinuierlichen Lachens und Weinens einer Frau und eines Mannes. Der Reiz "Lachen" bestand aus 10 s männlichen Lachens, gefolgt von 10 s weiblichen Lachens, usw. bis 60 s erreicht waren. Die gleiche Folge wurde für "Weinen" verwendet. Beide Reizperioden wurden jeweils von zwei verschiedenen Referenzperioden gefolgt, alle mit einer Länge von 12 min in einem fmri typischen Blockdesign (Abb. 1). Die erste Abfolge bestand aus dem Reiz Lachen gefolgt von einer Ruheperiode, in der eine einfache kognitive Aufgabe durchgeführt werden sollte (Bedingung: Lachen vs. Aufgabe). Die Aufgabe bestand darin, zwei Zahlen von einer dritten zu subtrahieren. Nach einer Pause von 11 s wurden drei Antwortzahlen akustisch präsentiert. Das richtige Ergebnis sollte durch Tastendruck angezeigt werden. Diese neutrale kognitive Aufgabe sollte eine Emotionswirkung über die Dauer der Reizdarbietung hinaus verhindern. 60s 60s 60s 60s 60s Reiz Ruhe Ruhe / Aufgabe Reiz Ruhe / Aufgabe... Abb. 1: Schema des Blockdesign der Stimulation in den Experimentalbedingungen. Die Gesamtlänge betrug 12 min. 202

3 Die zweite Abfolge bestand aus dem Reiz Weinen gefolgt von der Aufgabe (Bedingung: Weinen vs. Aufgabe). Die dritte und vierte Abfolge bestanden aus dem Reiz Lachen bzw. Weinen gefolgt von einer Ruheperiode ohne Aufgabe (Bedingung: Lachen / Weinen vs. Ruhe). Die Reize waren über die Probanden hinweg ausbalanciert. Die Probanden wurden instruiert, den Reizen aufmerksam zuzuhören sowie in den entsprechenden Bedingungen die Kopfrechenaufgabe durchzuführen. 2.2 Ergebnisse Beides, Lachen und Weinen, aktivierte die Amygdala im Mittel bilateral. Bilateralität wurde jedoch nicht bei allen Probanden beobachtet. Wie Abbildung 2 veranschaulicht, war die Aktivierung der rechten Amygdala signifikant stärker als die der linken Amygdala (Mann-Whitney U-Test, p < 0,01; Datenanalyse mittels nonparametrischer Rangvarianzanalyse mit Datenalignment, cf. Bortz et al., 1990). Ferner führten die vier Experimentalbedingungen zu unterschiedlichen Aktivierungen (Kruskal-Wallis H-Test, p < 0,05) (Abb. 2). Die Bedingung Lachen vs. Aufgabe erzielte die stärkste Aktivierung und unterschied sich signifikant von den Bedingungen Weinen vs. Aufgabe und Lachen vs. Ruhe (U-Test, p < 0,01 für beide Vergleiche, Bonferroni korrigiert). Die Aktivierung durch die Bedingung Weinen vs. Ruhe unterschied sich nicht signifikant von derjenigen der Bedingung Lachen vs. Aufgabe, obwohl die mittlere Aktivierung der letzteren doppelt so stark war wie die der ersteren. Interessanterweise führte Lachen vs. Ruhe weder in der linken noch in der rechten Amygdala zu einer signifikanten Aktivierung. Amygdala-Aktivierung Mittlere Aktivierungsstärke (IWV) Lachen vs Aufgabe * Weinen vs Aufgabe * keine signifikante Aktivierung Lachen vs Ruhe Weinen vs Ruhe links rechts Experimentalbedingung Abb. 2: Mittlere Aktivierungsstärken (IWV) ± SEM (N = 6) der linken und rechten Amygdala für die vier Experimentalbedingungen. Alle Bedingungen bis auf Lachen vs. Ruhe führten zu bilateraler Amygdala- Aktivierung, wenn auch in einem unterschiedlichen Ausmaß. - IWV = Intensity Weighted Volume = Produkt signifikant aktivierten Volumens und mittlerer Signalintensitäts-Änderung (mm³ * Prozent Signaländerung). Allein die Interaktion der Faktoren Experimentalbedingung x Hemisphäre war signifikant (H-Test, p < 0,01). Während der Effekt der vier Bedingungen einen ähnlichen Trend in der linken und rechten Amygdala zeigte (Abb. 2), ließ sich der Hemisphäreneffekt nicht eindeutig interpretieren: Für die Bedingungen Lachen vs. Aufgabe und Weinen vs. Ruhe wurde ein Anstieg der Aktivierungsstärke von der linken zur rechten Amygdala beobachtet, ein Absinken der Aktivierungsstärke jedoch für die Bedingung Weinen vs. Aufgabe. Der mittlere Prozentsatz korrekter Antworten bei 203

4 der kognitiven Aufgabe war 85.3 %. Dies weist daraufhin, daß die Probanden den präsentierten Reizen aufmerksam zuhörten. 3. Experiment 2: Unabhängigkeit der Amygdala-Aktivierung von verschiedenen kognitiven Anforderungen Basierend auf dem ersten Experiment wurde im zweiten Experiment untersucht, inwieweit die Amygdala-Aktivierung, die durch affektive nonverbale Vokalisationen beim passiven Hören evoziert wird, durch verschiedene kognitive Aufgaben moduliert werden kann. Die Modulation der Amygdala-Aktivierung wurde mit Hilfe emotional irrelevanter Detektionsaufgaben untersucht, die die Probanden an den ANVOCs durchzuführen hatten. Unsere Hypothese war, daß ein Fokussieren auf die affektive Qualität der nonverbalen Vokalisationen zu einer stärkeren Amygdala-Aktivierung führt als die Durchführung einer emotional irrelevanten Detektionsaufgabe bei den gleichen Reizen. 3.1 Methode Zwölf rechtshändige Probanden hatten zwei Aufgaben mit einem identischen Zeitrahmen (19 min 30 s) in jeweils einer eigenen fmri Versuchssitzung durchzuführen. Die akustischen Reize Lachen und Weinen wurden abwechselnd im Blockdesign präsentiert (Ruhe, Lachen, Ruhe, Weinen, Ruhe, Lachen, Ruhe etc.). Sie waren bezüglich Qualität (Lachen, Weinen) und Geschlecht (weibliches / männliches Lachen bzw. Weinen) ausbalanciert. In der Emotions-Induktionsaufgabe wurden die Probanden instruiert, sich in die durch den Reiz präsentierte Emotion zu versetzen, wohingegen sie in der Detektionsaufgabe gelegentliche Tonhöhenverschiebungen der gleichen Reize entdecken sollten. (Die Reizfrequenz wurde künstlich um rund 30 Prozent für 2 s erhöht. Die dadurch bedingten Tonhöhenverschiebungen wurden drei- bis viermal pro Reizperiode zufällig präsentiert. Insgesamt gab es 34 Zielreize.) Die Aufgaben waren über die Probanden hinweg ausbalanciert. 3.2 Ergebnisse Sowohl die Emotions-Induktionsaufgabe als auch die Detektionsaufgabe führten im Mittel zu bilateralen Aktivierungen der Amygdala, wobei insgesamt eine etwas stärkere Aktivierung der rechten Amygdala bei beiden Vokalisationen und Aufgaben auftrat (Abb. 3). Linke Amygdala Rechte Amygdala Mittlere Aktivierungsstärke (IWV) Lachen vs Ruhe * Weinen vs Ruhe Emotionsinduktion Detektion Mittlere Aktivierungsstärke (IWV) Lachen vs Ruhe Weinen vs Ruhe Emotionsinduktion Detektion Stimulus Stimulus Abb. 3: Mittlere Aktivierungsstärke (IWV) der linken (links) und rechten (rechts) Amygdala für Lachen und Weinen bei den Aufgaben Emotionsinduktion (N = 8) und Detektion (N = 12). - IWV-Definition s. Abb

5 Der einzige differentielle Aspekt der Ergebnisse betraf Weinen: Weinen führte zu einer stärkeren Aktivierung der linken Amygdala bei der Emotions-Induktionsaufgabe im Vergleich zur Detektionsaufgabe (Wilcoxon-Test, p < 0,05). Die mittlere Detektionsrate betrug 73 %. 4. Zusammenfassende Diskussion Die Ergebnisse beider Experimente zeigen zum ersten Mal, daß die menschliche Amygdala durch affektive nonverbale Vokalisationen aktiviert wird. Sowohl Lachen als auch Weinen aktiviert die Amygdala bilateral, wobei die Aktivierung in der rechten Amygdala stärker ausgeprägt ist und sowohl durch ANVOCs als emotionalen Hintergrund wie durch den gleichen Reiz, wenn er im Zentrum der Aufmerksamkeit steht, erzielt werden kann. Die hier gefundene, lateralisierte Aktivierung zugunsten der rechten Amygdala scheint in Beziehung zu früheren Befunden der Verarbeitung affektiver verbaler (Haggard & Parkinson, 1971) und nonverbaler Reize (Carmon & Nachshon, 1973) zu stehen ebenso wie zu derjenigen visueller affektiver Reize (Cahill et al., 1996), die darauf hinweisen, daß die rechte Hemisphäre bzw. die rechte Amygdala vorherrschend bei der Verarbeitung von Emotionen beteiligt ist. Die in der vorliegenden Arbeit präsentierten Ergebnisse entsprechen also der Lateralisierungshypothese der Emotionsverarbeitung, die eine Spezialisierung der rechten Hemisphäre für Emotionen, unabhängig von ihrer Valenz, annimmt (Borod, 1993). Die im ersten Experiment verwendeten Bedingungen - Lachen oder Weinen vs. kognitive Aufgabe oder Ruhe führten zu verschiedenen Amygdala-Aktivierungen. Für Lachen war die Aktivität am stärksten im Hinblick auf den Aktivierungsgrad während der Aufgabe, hingegen für Weinen am stärksten hinsichtlich des Aktivierungsgrades während der Ruhe. Inwieweit dieser Effekt auf einer generellen modulatorischen Wirkung der affektiven Reize basiert, soll in zukünftigen Untersuchungen geprüft werden. Auffällig war auch der Effekt der Detektionsaufgabe im zweiten Experiment: Das Fokussieren auf die affektive Qualität der Reize in der Emotions-Induktionsaufgabe sollte, gemäß der Hypothese, zu einer stärkeren Amygdala-Aktivierung führen als in der Detektionsaufgabe. Diese Hypothese konnte jedoch nur für Weinen in der linken Amygdala bestätigt werden, aber nicht für Lachen (bilateral) und nicht für Weinen in der rechten Amygdala. Möglicherweise spiegelt sich hier eine spezifische Rolle der linken Amygdala bei der Verarbeitung negativer Emotionsausdrücke (Weinen) wider. Insgesamt zeigen die Ergebnisse, daß die Amygdala-Aktivierung ein robustes Phänomen ist, das nicht durch eine Emotions-irrelevante Aufgabe (Detektion von Tonhöhenverschiebungen) verhindert werden kann. Die Unabhängigkeit der Amygdala-Aktivierung von der Aufmerksamkeit gegenüber den affektiven Reizen wird zum einen durch das Emotionsmodell von LeDoux (1996) nahegelegt, zum anderen durch die von Whalen et al. (1998) beobachtete automatische Verarbeitung emotionaler Gesichtsausdrücke durch die Amygdala unterstützt. Unsere Ergebnisse im Hinblick auf die Beteiligung der Amygdala am Erkennen von ANVOCs unterstützen die von Scott et al. (1997) berichteten Defizite beim Erkennen verbaler und nonverbaler Emotionsäußerungen nach bilateralem Amygdalaschaden. In teilweiser Korrespondenz zu sowie die Ergebnisse von Scott et al. erweiternd, zeigen wir hier, daß die Amygdala des gesunden Menschen durch positive und negative ANVOCs - Lachen und Weinen - aktivierbar ist. D. h. die Amygdala ist ebenso an der akustischen wie an der visueller Verarbeitung sozial relevanter Reize beteiligt. Inwieweit die Aktivierung der Amygdala dabei von der Komplexität der akustischen Reize, insbesondere ihrer zeitlichen Struktur, abhängt, soll in Zukunft untersucht werden. 205

6 Danksagung Diese Arbeit wurde mit Mitteln der Deutschen Forschungsgemeinschaft im Rahmen des SFB 426 / C4 unterstützt. Literatur Adolphs, R., Cahill, L., Schul, R. & Babinsky, R. (1997). Impaired declarative memory for emotional material following bilateral amygdala damage in humans. Learning & Memory, 4, Adolphs, R., Tranel, D., Damasio, H., & Damasio, A. R. (1994). Impaired recognition of emotion in facial expressions following bilateral damage of the human amygdala. Nature, 372, Borod, J. C. (1993). Cerebral mechanisms underlying facial, prosodic, and lexical emotional expression: a review of neuropsychological studies and methodological issues. Neuropsychology, 7, Bortz, J., Lienert, G. A., & Boehnke, K. (1990). Verteilungsfreie Methoden in der Biostatistik. Berlin: Springer. Breiter, H. C., Etcoff, N. L., Whalen, P. J., Kennedy, W. A., Rauch, S. L., Buckner, R. L., Strauss, M. M., Hyman, S. E., & Rosen, B. R. (1996a). Response and habituation of the human amygdala during visual processing of facial expression. Neuron, 17(5), Breiter, H. C., & Rauch, S. L. (1996b). Functional MRI and the study of OCD: from symptom provocation to cognitive-behavioral probes of cortico-striatal systems and the amygdala. Neuroimage, 4(3 Pt 3), S Broks, P., Young, A. W., Maratos, E. J., Coffey, P. J., Calder, A. J., Isaac, C. L., Mayes, A. R., Hodges, J. R., Montaldi, D., Cezayirli, E., Roberts, N., & Hadley, D. (1998). Face processing impairments after encephalitis: amygdala damage and recognition of fear. Neuropsychologia, 39, Cahill, L., Haier, R. J., Fallon, J., Alkire, M. T., Tang, C., Keator, D., Wull, J., & McGaugh, J. L. (1996). Amygdala activity at encoding correlated with long-term, free recall of emotional information. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, Calder, A. J., Young, A. W., Rowland, D., et al. (1996). Facial emotion recognition after bilateral amygdala damage: differentially severe impairment of fear. Cogn Neuropsychol, 13, Carmon, A., & Nachshon, I. (1973). Ear asymmetry in perception of emotional non-verbal stimuli. Acta Psychologica, 37, Haggard, M. P., & Parkinson, A. M. (1971). Stimulus and task factors as determinants of ear advantages. Quarterly Journal of Experimental Psychology, 23, Kling, A. S., & Brothers, L. A. (1992). The amygdala and social behavior. In J. P. Aggleton (Ed.), The amygdala: Neurobiological aspects of emotion, memory, and mental dysfunction (pp ). New York: Wiley-Liss. LeDoux, J. (1996). The emotional brain. New York: Simon & Schuster. Morris, J. S., Frith, C. D., Perrett, D. I., Rowland, D., Young, A. W., Calder, A. J., & Dolan, R. J. (1996). A differential neural response in the human amygdala to fearful and happy facial expressions. Nature, 383, Scott, S. K., Young, A. W., Calder, A. J., Hellawell, D. J., Aggleton, J. P., & Johnson, M. (1997). Impaired auditory recognition of fear and anger following bilateral amygdala lesions. Nature, 385, Whalen, P. J., Rauch, S. L., Etcoff, N. L., McInerney, S. C., Lee, M. B., & Jenike, M. A. (1998). Masked presentations of emotional facial expressions modulate amygdala activity without explicit knowledge. J Neurosci, 18(1),