Novel Computational Techniques for Quantitative Mass Spectrometry Based Proteomics
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1 Novel Computational Techniques for Quantitative Mass Spectrometry Based Proteomics Lukas N. Müller Dissertation ETH Nr
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3 DISS. ETH Nr Novel Computational Techniques for Quantitative Mass Spectrometry Based Proteomics A dissertation submitted to the SWISS FEDERAL INSTITUTE OF TECHNOLOGY ZURICH for the degree of Doctor of Sciences presented by Lukas Niklaus Müller Dipl. Natw. ETH (M.Sc.) born October 25, 1976 citizen of Switzerland accepted on the recommendation of Prof. Dr. Ruedi Aebersold, examiner Prof. Dr. Ron Appel, co-examiner Prof. Dr. Torsten Schwede, co-examiner Dr. Markus Müller, co-examiner 2008
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5 Abstract Proteins are involved in essentially any cellular process and constitute key players in the regulation of biological systems. The analysis of their abundance level, modification state and how they interact with each other is therefore indispensable for the precise understanding of biological mechanisms in a cell. The scope of this Ph.D. thesis focusses on novel computational methods that support analytical approaches for the identification and quantification of proteins. Liquid chromatography coupled to mass spectrometry (LC-MS) represents a very popular technique for the characterization of protein mixtures. Initially, proteins are digested into smaller peptide elements where the masses of the generated peptides are precisely measured by LC-MS. Subsequently, tandem mass spectrometry (MS/MS) determines the identity of selected peptides. In a high throughput mode, shotgun proteomics approaches have the potential to collect thousands of peptide identifications by repeated MS/MS analysis in the course of an LC-MS experiment. However, current problems in shotgun proteomics experiments include the identification of proteins at very low concentrations and the accurate quantification of their abundance changes across different LC-MS measurements. We address here the challenges of shotgun proteomics approaches through the development of a novel computational framework for the in-depth analysis of high mass precision LC-MS data. This thesis describes the software SuperHirn, which detects peptides independent of MS/MS information and tracks these across multiple measurements. Furthermore, we introduce the concept of the MasterMap, which constitutes a comprehensive repository for the storage of extracted and processed peptide signals. We illustrate the functionality of SuperHirn and the MasterMap in the MS/MS independent quantification and classification of protein abundance changes in complex biological samples. The convenience of the developed computational methodology is further illustrated by different applications addressing emerging topics in protein-centered biology. In a first example, we present a novel strategy for the quantitative analysis of protein-protein interactions. Based on peptide signals archived in a MasterMap, the presented results provide biological insights into the protein interaction network of the human forkhead transcription factor FoxO3A. In particular, the mechanistic iii
6 regulation of the transcription factor is deciphered by the identification of a growth state dependent association of the phosphatase PP2A with FoxO3A. In a second application, SuperHirn quantitatively assesses the specificity and reproducibility of three common methods for the enrichment of peptides containing phosphorylations sites. Comprehensive analysis of the acquired LC-MS data shows that every method reproducibly isolates phospho peptides where on the contrary a different set of phospho peptides is enriched by the individual methods. This study highlights therefore the importance of how experiments analyzing phosphorylated peptides are designed in respect to the applied enrichment methods. Finally, the MasterMap is exemplified as a generic system for the MS1 based detection of peptides containing post-translational modifications. Applying this approach to the analysis of phosphorylated peptides, data mining of the MasterMap combined with phospho peptide directed subsequent targeted MS/MS analysis demonstrates the strength of the approach in identifying a higher number of phosphorylated peptides compared to classical shotgun proteomics experiments. In conclusion, we present a generic, flexible and MS1 based computational framework for the quantification of LC-MS data. The power of the framework is illustrated through its application to the analysis of different types of biological experiments. In particular, the developed framework supports the implementation of a novel workflow in mass spectrometry based proteomics experiments by shifting the protein identification paradigm from a stochastic to a targeted mode.
7 Einleitung Proteine sind in alle zellulären Prozesse verwickelt und stellen Schlüsselelemente in der Regulation von biologischen Systemen dar. Die Untersuchung dieser Prozesse beinhaltet neben der Proteinidentifizierung auch die Bestimmung der Proteinkonzentrationen, der Modifikationszustände von Proteinen sowie der Wechselwirkungen von Proteinen untereinander. Die gesamtheitliche Betrachtungsweise von diesen Aspekten in der Proteinanalytik ist unabkömmlich für das Verständnis von biologischen Mechanismen einer Zelle. Die vorliegende Doktorarbeit befasst sich mit neuen rechnerischen Methoden, welche die Identifizierung und Quantifizierung von Proteinen in analytischen Verfahren unterstützen. Die Kombination von Flüssigchromatographie und Massenspektrometrie (LC-MS) ist heutzutage eine populäre Methode zur Charakterisierung von Proteingemischen. Proteine werden in kleinere Peptide verdaut, und die Massen der entstandenen Peptide werden präzise mittels LC-MS gemessen. Mit Hilfe von Tandem Massenspektrometrie (MS/MS) kann anschliessend die Identität eines Peptides bestimmt werden. Sogenannte Shotgun Proteomics Experimente sammeln während einer LC-MS Messung tausende von MS/MS-Analysen und erlauben so die automatisierte Identifikation von Peptiden. Probleme bereiten hier jedoch die Identifikation von Peptiden in geringer Konzentration sowie die exakte Quantifizierung der Konzentration von Peptiden über den Verlauf von grösseren Messreihen. Diese Dissertation setzt sich mit den heutigen Herausforderungen von Shotgun Proteomics Experimenten auseinander. Das Ergebnis zeigt sich in der Entwicklung eines neuartigen, rechnergestützten Systems für die eingehende Analyse von hochpäzisen LC-MS Messungen. Diese Arbeit beschreibt die neue Software Super- Hirn und deren Einsatz in der MS/MS-unabhängigen Erfassung von Peptidsignalen sowie der Verfolgung der ermittelten Signale über mehrere Messungen hinweg. Wir führen zudem das Konzept der MasterMap ein, welche als eine umfangreiche Datenstruktur zur Verwaltung der extrahierten Peptide dient. Zudem erläutern wir die Funktionalität von SuperHirn und der MasterMap in der MS/MS-unabhängigen Quantifizierung und Klassifizierung von Proteinkonzentrationsänderungen in komplexen biologischen Proben. Die umfangreiche Funktionsfähigkeit der entwickelten Software wird anhand v
8 von mehreren Anwendungen in aktuellen Bereichen der Biologie erklärt. Wir zeigen einen neuen Ansatz für die quantitative Analyse von Protein-Protein Interaktionen. Die präsentierten Resultate eröffnen biologisch wichtige Einblicke in das Interaktionsnetzwerk des humanen Transkriptionsfaktors Foxo3A. Des Weiteren wird durch die Identifizierung einer spezifischen Wechselwirkung zwischen FoxO3A und der Phosphatase PP2A die mechanistische Regulation des untersuchten Transkriptionsfaktors entschlüsselt. Im Zentrum einer weiteren Anwendung von SuperHirn steht der Vergleich von drei populären Methoden zur Anreicherung von phosphorylierten Peptiden. Die detaillierte Analyse der gesammelten LC-MS Daten zeigt, dass jede der getesteten Methoden sehr reproduzierbare Mengen an Phosphopeptiden isoliert, jedoch die Methoden untereinander jeweils eine andere Teilmenge an modifizierten Peptiden anreichern. Diese Studie unterstreicht deshalb die Wichtigkeit der Verwendung von mehreren Isolationsmethoden in der Untersuchung von Phosphopeptiden. In einer letzten Anwendung zeigen wir, wie die MasterMap als generisches System genutzt werden kann, um in einem MS/MS-unabhängigen Ansatz Signale von modifizierten Peptiden zu finden. Die Kombination von Datamining der MasterMap und anschliessender gezielter MS/MS-Analyse veranschaulicht den Gewinn an zusätzlichen Identifikationen von Phosphopeptiden im Vergleich zu klassischen Shotgun Proteomics Experimenten. Zusammenfassend präsentieren wir ein generisches und MS/MS-unabhängiges, rechnergestütztes System für die Quantifizierung von grösseren LC-MS Messreihen. Die beschriebenen biologischen Anwendungen unterstreichen nachdrücklich die Stärke und Flexibilität der aufgeführten Konzepte und der resultierenden Software. Die in dieser Dissertation entwickelte Methodik unterstützt die Implementation eines neuen Arbeitsablaufes in LC-MS Experimenten durch die Verlagerung des Identifikationsparadigmas von einem stochastischen zu einem gezielten Proteinerkennungsprozess.
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