Die Regulation der zweiten meiotischen Teilung Regulation of the second division of meiosis
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- Alwin Auttenberg
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1 Die Regulation der zweiten meiotischen Teilung Regulation of the second division of meiosis Zachariae, Wolfgang Max-Planck-Institut für Biochemie, Martinsried Korrespondierender Autor Zusammenfassung Gameten wie Eizellen, Spermien oder Sporen entstehen in einer speziellen Zellteilung, der Meiose. Dabei werden die Chromosomen im Laufe zweier Kernteilungen auf vier Kerne verteilt, die jeweils nur den halben Chromosomensatz enthalten. Im Gegensatz zur ersten Teilung ist wenig bekannt über die Kontrolle der zweiten Teilung. Die Forschungsgruppe Chromosomenbiologie konnte nun in Zellen der Bäckerhefe zeigen, wie die Abläufe der zweiten Teilung, nämlich die Trennung der Chromatiden, die Gametendifferenzierung und der Abschluss der Meiose von der konservierten Hrr25 Kinase koordiniert werden. Summary Haploid gametes are produced in meiosis, a special form of cell division where DNA replication is followed by two rounds of chromosome segregation and gametogenesis. Homologous chromosomes segregate in meiosis I, whereas chromatids disjoin in meiosis II. Scientists of the research group Chromosome Biology now revealed how the conserved Hrr25 kinase of yeast coordinates production and packaging into gametes of the single-copy genome in meiosis II. Die Essenz der Reduktion Die meisten Zellen in Tieren, Pflanzen und Pilzen sind diploid, das heißt, sie enthalten zwei Kopien von jedem Chromosom. Diese Zellen vermehren sich durch normale, mitotische Zellteilungen. Dabei werden die Chromosomen zunächst dupliziert, sodass sie aus jeweils zwei identischen Schwesterchromatiden bestehen, die durch Kohäsine entlang ihrer gesamten Länge zusammengehalten werden. Kohäsine sind Proteinkomplexe aus drei Untereinheiten, die einen Ring bilden, der die Schwesterchromatiden umschließt. Während der Zellteilung werden die Kohäsine an ihrer Kleisin-Untereinheit durch eine als Separase bezeichnete Protease aufgeschnitten, sodass der Spindelapparat die Chromatiden auf die beiden Tochterzellen verteilen kann. Letztlich stammen diese Zellen jedoch von einer einzigen Zelle ab, der Zygote, die durch Verschmelzung von zwei Gameten entstanden ist. Da beide Gameten die gleiche Zahl von Chromosomen zur Zygote beisteuern, müssen sie haploid sein und aus einer speziellen Zellteilung, der Meiose, hervorgehen, bei der die Chromosomenzahl halbiert wird Max-Planck-Gesellschaft 1/6
2 Auch die Meiose beginnt mit einer Replikationsphase, in der jedes Chromosom in ein Paar aus Schwesterchromatiden überführt wird (Abb. 1, S-Phase). Danach lagern sich die entsprechenden väterlichen und mütterlichen Chromosomen aneinander und werden im Prozess der Rekombination verknüpft, wobei väterliche und mütterliche Chromatiden kreuzweise miteinander verspleißt werden. Es entstehen Doppel- Chromosomen (Tetraden) in denen die Kohäsine alle vier homologen Chromatiden zusammenhalten (Abb. 1, Prophase I). Die Doppel-Chromosomen werden in den folgenden zwei meiotischen Teilungen wieder in ihre Chromatiden zerlegt: In der ersten meiotischen Teilung (Meiose I) schneidet Separase die Kohäsine auf den Chromosomenarmen aber nicht am Zentromer. Als Folge verteilt die Meiose I-Spindel X-förmige Chromosomen, deren Chromatiden nur noch am Zentromer durch Kohäsine verbunden sind (Abb. 1, Anaphase I). Das Zentromer ist derjenige Chromosomenabschnitt, an den sich die Spindelfasern über einen Proteinkomplex, das Kinetochor, an das Chromatin anheften. Da diese Teilung Kerne produziert, deren Chromosomenzahl auf die Hälfte reduziert ist, wird sie auch Reduktionsteilung genannt. In der zweiten Teilung (Meiose II oder Äquationsteilung) wird schließlich das Kohäsin an den Zentromeren von Separase aufgeschnitten, sodass die Meiose II-Spindel nun die einzelnen Chromatiden voneinander trennen kann (Abb. 1, Anaphase II). Es entstehen vier haploide Zellen, die jeweils eine Chromatide von jedem Chromosom enthalten. Infolge der Rekombination bestehen diese Chromatiden jedoch nun aus unterschiedlichen Kombinationen von mütterlichen und väterlichen Chromatidsegmenten, was die genetische Diversität der Folgegeneration garantiert. A bb. 1: Chrom osom enverteilung während der Meiose in einer hypothetischen Zelle, die ein m ütterliches (grau) und ein väterliches Chrom osom (blau) enthält. Die Schwesterchrom atiden werden durch Kohäsine (rot) zusam m engehalten. Die Kurven zeigen die Aktivitätsprofile von Cdk1-Zyklin und APC Cdc20. Die Bedingungen, unter denen die Meiose induziert wird, sowie die Entwicklung der Gameten (Eizellen, Spermien oder Sporen) sind in verschiedenen Organismen sehr unterschiedlich. Dagegen wird das Verhalten der Chromosomen durch evolutionär konservierte Prozesse reguliert. Grundlegende Mechanismen der meiotischen Chromosomensegregation können daher in experimentell einfach zu manipulierenden Organismen wie der Bäckerhefe, einem einzelligen Pilz, aufgeklärt werden. Regulation der Kohäsinspaltung während der Meiose 2017 Max-Planck-Gesellschaft 2/6
3 Der Mechanismus der differentiellen Kohäsinspaltung in der Meiose I konnte bereits in früheren Arbeiten mit Hefezellen aufgeklärt werden (Abb. 2). In meiotischen Zellen wird die spaltbare Kohäsinuntereinheit gegen eine meiosespezifische Variante, das Rec8, ausgetauscht. Nur diese Variante kann am Zentromer vor der Spaltung bewahrt werden. Um von Separase erkannt zu werden, muss Rec8 zunächst phosphoryliert werden. In der Hefe geschieht dies durch die konservierten Proteinkinasen Cdc7-Dbf4 und Hrr25 [1]. Am Zentromer wird diese Phosphorylierung jedoch durch die Proteinphosphatase 2A (PP2A) verhindert und damit Rec8 vor der Spaltung bewahrt; PP2A wiederum bindet an Zentromere über das konservierte Shugoshin Protein (Sgo1). Letztlich wird die Kohäsinspaltung also durch den Kampf um die Phosphorylierung von Rec8 bestimmt. In der Meiose I gewinnen Cdc7-Dbf4 und Hrr25 diesen Kampf auf den Chromosomenarmen, verlieren ihn aber an den Zentromeren, da PP2A hier durch Sgo1 konzentriert wird. Es war bislang nicht bekannt, welche Kinase das zentromerische Rec8 in Meiose II phosphoryliert und wie Sgo1 oder PP2A entweder inaktiviert oder vom Zentromer entfernt werden. A bb. 2: Regulation der Kohäsinspaltung in der Meiose I. Die Kinasen Cdc7-Dbf4 und Hrr25 phosphorylieren die Kohäsinuntereinheit Rec8 (rot) auf den Chrom osom enarm en, worauf sie von Separase gespalten wird. An der Zentrom eren wird die Phosphorylierung durch die von Sgo1 gebundene Phosphatase PP2A (dunkelblau) verhindert, wodurch Rec8 vor der Spaltung bewahrt wird. Meiose II, eine Kernteilung mit besonderen Aufgaben Meiose I und Meiose II beginnen jeweils mit der Aktivierung der Zyklin-abhängigen Kinase (Cdk1), die den Aufbau des Spindelapparates induziert und auch für die Aktivität der Ubiquitin-Ligase APC Cdc20 nötig ist (Abb. 1, unten). APC Cdc20 heftet Ubiquitin an Proteine, die daraufhin degradiert werden. Auf diese Weise bewirkt APC Cdc20 die Degradation der Zykline und des Separase-Inhibitors Pds1. Dies führt zur Inaktivierung von Cdk1 beziehungsweise zur Aktivierung von Separase und folglich zum Eintritt in die Anaphase. Die gegenseitige Regulation von Cdk1 und APC Cdc20 erzeugt einen Oszillator, der Wellen von Cdk1- und APC Cdc20 -Aktivität und damit eine Serie von Kernteilungen auslöst. Um eine zusätzliche meiotische Teilung ( Meiose III ) zu verhindern, muss die Meiose II einen Mechanismus enthalten, der diesen Oszillator nach genau zwei Wellen ausschaltet. Die Meiose II enthält auch Prozesse, die für die spätere Befruchtung wichtig sind. In männlichen Tieren und Pilzen wird das Programm zur Spermien- beziehungsweise Sporenbildung schon während der 2017 Max-Planck-Gesellschaft 3/6
4 Meiose II gestartet. Dagegen aktivieren Säugetieroozyten in der Metaphase II einen APC Cdc20 -Inhibitor, der den Eintritt in die Anaphase II erst bei der Befruchtung freigibt. Wie die Spaltung des Zentromerkohäsins, die Differenzierung der Gameten und der Austritt aus der Meiose koordiniert werden, war unklar. Dies liegt unter anderem daran, dass die Meiose II experimentell schwierig zu manipulieren ist, da sie kurz auf die Meiose I folgt und wichtige Regulatoren gemeinsam mit der Meiose I hat. Ein genaueres Verständnis der Kontrollmechanismen der Meiose II ist jedoch dringend notwendig, da sich Hinweise mehren, dass ein erheblicher Teil der Chromosomenverteilungsfehler in menschlichen Oozyten ihren Ursprung in der Meiose II haben. Die Spaltung des Zentromerkohäsins A bb. 3: Regulation der Spaltung des Zentrom erkohäsins in der Meiose II. Unter dem Einfluss der Hrr25 Kinase bewirkt APC Cdc20 die Degradation von Sgo1 und Mps1, wodurch die PP2A Phosphatase vom Zentrom er abgelöst wird. Dies erm öglicht Hrr25, Rec8 zu phosphorylieren. Über die Degradation von Pds1 aktiviert APC Cdc20 die Separase, die das phosphorylierte Rec8 spaltet und dam it den Eintritt in die Anaphase II auslöst. Zur Untersuchung der Meiose II hat die Forschungsgruppe ein neues Synchronisationssystem für Hefe entwickelt. Dabei durchlaufen alle Zellen gleichzeitig die beiden Teilungen und die Meiose II kann ohne Störung der Meiose I manipuliert werden. Es zeigte sich, dass in Meiose II nur eine Kinase, nämlich Hrr25, die Kohäsinuntereinheit Rec8 phosphoryliert, sodass sie von Separase gespalten werden kann. Dies ist jedoch nur möglich, weil die Hrr25 Kinase gleichzeitig ihren Widersacher, die Phosphatase PP2A, vom Zentromer entfernt (Abb. 3). Dabei bewirkt Hrr25, dass Sgo1 und die Kinase Mps1 von APC Cdc20 erkannt und für die Degradation markiert werden [2]. Die Mps1 Kinase wird in Meiose II benötigt, damit Sgo1 an Zentromere binden kann. Damit verfügt APC Cdc20 über zwei verschiedene Mechanismen, um PP2A vom Zentromer zu entfernen, was diesen Prozess äußerst robust macht. Gleichzeitig aktiviert APC Cdc20 die Separase, indem es die Degradation des Inhibitors Pds1 bewirkt. Daraus folgt, dass in Meiose II die Entfernung von PP2A, und damit die Phosphorylierung von Rec8, mit der Aktivierung der Separase gekoppelt sind. Somit wird das Zentromerkohäsin nicht nur während der Meiose I, sondern bis zum Eintritt in die Anaphase II vor der Spaltung durch Separase geschützt. Dies erscheint besonders sinnvoll angesichts der Tatsache, dass die 2017 Max-Planck-Gesellschaft 4/6
5 Menge an Pds1 in Metaphase II geringer als in Metaphase I ist und daher die Separase möglicherweise nicht vollständig inhibiert wird. Ein robuster Mechanismus zum Schutz des Zentromerkohäsins ist besonders wichtig in Säugeroozyten. Nachdem die Ovulation die Meiose I ausgelöst hat, arretieren diese Oozyten in Metaphase II, bis die Befruchtung den Eintritt in die Anaphase II bewirkt. Damit ist das Zentromerkohäsin für längere Zeit bipolaren Spindelkräften ausgesetzt. Wie die Spaltung des Zentromerkohäsins in Oozyten reguliert wird, ist unklar. Es wurde postuliert, dass bipolare Spindelkräfte Sgo-PP2A räumlich von Kohäsin trennen und damit Rec8 der Phosphorylierung und Spaltung durch Separase aussetzen. Da auch in Oozyten die Pds1 Menge in Metaphase II erheblich geringer ist als in Metaphase I, würde ein solcher Mechanismus das Zentromerkohäsin extrem anfällig für vorzeitige Spaltung machen. Dagegen würde der Hefemechanismus das Zentromerkohäsin vor Separase schützen, bis APC Cdc20 durch die Befruchtung aktiviert wird. Verteilen und Verpacken A bb. 4: Die Aktivität von Hrr25 ist essentiell für die Kernteilung in der Meiose II sowie für die Sporenbildung. Meiotische Kulturen wurden in Metaphase I synchronisiert. Nach Abschluss der ersten Teilung wurde Hrr25 m ittels einer analogsensitiven Mutante (hrr25-as) inaktiviert. Oben: Videom ikroskopie der Kerne (grün) und der Prosporenm em bran (rot), die m it fluoreszierenden Proteinen m arkiert wurden. Inaktivierung von Hrr25 blockiert die Synthese der Prosporenm em branen. Unten: Elektronenm ikroskopische Aufnahm en von Zellen am Ende der Meiose. Wildtypzellen bilden vier Sporen. Inaktivierung von Hrr25 blockiert die Sporenbildung. Maßstab = 1 μm. Über die Chromatidentrennung hinaus ist Hrr25 auch essentiell für die Sporenbildung, das Hefependant zur Gametogenese, und den Austritt aus der Meiose [2]. Die Sporenbildung beginnt mit der Synthese der Prosporenmembran, die die einzelnen Kerne während der Anaphase II umhüllt und später bestimmt, wo die Sporenwände entstehen (Abb. 4). Prosporenmembranen gehen von den sogenannten meiotischen Plaques aus, die durch Rekrutierung mehrerer meiosespezifischer Proteine zu den Spindelpolen entstehen. Die Assemblierung dieser Strukturen und damit der erste Schritt der Sporenbildung werden von Hrr25 bereits in der Metaphase II ausgelöst Max-Planck-Gesellschaft 5/6
6 Damit sich die Prosporenmembranen um die Kerne schließen können, müssen nicht nur die Chromatiden getrennt, sondern auch die Spindeln abgebaut werden, was mit dem Austritt aus der Meiose II einhergeht. Hrr25 induziert den Austritt aus der Meiose, indem es die Degradation wichtiger Regulatoren der Kernteilung auslöst und gleichzeitig deren Synthese abschaltet. Dies führt zu einer irreversiblen Inaktivierung der Kernteilungsmaschinerie. Zum Beispiel löst Hrr25 nicht nur die Degradation der Zykline durch APC Cdc20 aus, sondern aktiviert auch die meiosespezifische Ubiquitin-Ligase APC Am a1, die den Abbau des Transkriptionsfaktors für Zyklingene bewirkt. Die Chromatidentrennung, die Synthese der Prosporenmembran und der Austritt aus der Meiose sind voneinander unabhängige Prozesse, deren Koordination für die Bildung lebensfähiger Sporen unerlässlich ist. Dies wird erreicht, indem Hrr25 den jeweils ersten Schritt induziert, sodass die Chromatiden ihre Reise von einer Generation zur nächsten antreten können. Literaturhinweise [1] Katis, V. L.; Lipp, J. J.; Imre, R.; Bogdanova, A.; Okaz, E.; Habermann, B.; Mechtler, K.; Nasmyth, K.; Zachariae, W. Rec8 phosphorylation by casein kinase 1 and Cdc7-Dbf4 kinase regulates cohesin cleavage by separase during meiosis Developmental Cell 18, (2010) [2] Arguello-Miranda, O.; Zagoriy, I.; Mengoli, V.; Rojas, J.; Jonak, K.; Oz, T.; Graf, P.; Zachariae, W. Casein inase 1 coordinates cohesin cleavage, gametogenesis, and exit from M-phase in meiosis II Developmental Cell 40, (2017) 2017 Max-Planck-Gesellschaft 6/6
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