Helicobacter-pylori-assoziierte Erkrankungen
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- Hertha Braun
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1 Helicobacter-pylori-assoziierte Erkrankungen Peter Malfertheiner* und Christian Schulz Universitätsklinik f ur Gastroenterologie, Hepatologie und Infektiologie, Otto-von-Guericke Universität Magdeburg, Magdeburg, Deutschland 1 Einleitung Durch die Entdeckung von Helicobacter pylori wurde das Dogma des sterilen Magens ausgeräumt (Warren und Marshall 1983; Campylobacter pylori becomes 1989), und das Kapitel der Gastritis und der peptischen Ulkuskrankheit musste grundlegend neu geschrieben werden. In der Folge wurden mit wachsendem Verständnis der Rolle von H. pylori in der Pathophysiologie von Magenerkrankungen eine Vielzahl neuer diagnostischer und therapeutischer Standards definiert, die in folgendem Kapitel beschrieben werden. Assoziationen zwischen einer H.-pylori-Infektion und extragastralen Erkrankungen r ucken zunehmend in den Fokus der klinischen Forschung. Einen wachsenden Stellenwert sowohl in der Vorsorge als auch in der Diagnostik und Therapie haben zudem die malignen H.-pylori -assoziierten Erkrankungen erfahren. Flächendeckende Screeningmaßnahmen haben aufgrund sozioökonomischer Überlegungen in einer uberwiegend asymptomatischen Bevölkerung keinen Stellenwert. 2 Pathophysiologie Die Infektion mit H. pylori erfolgt in aller Regel im Kindesalter uber eine fäkal-orale oder oral-orale Übertragung. Der Mensch ist die nat urliche und ausschließliche Quelle der Infektion. Die spiralförmigen mikroaerophilen und gramnegativen Bakterien f uhren nach einer Infektion bei allen Patienten zur Entwicklung einer chronischen Gastritis, die in 80 % aller Fälle komplikationslos verläuft. Erst das Zusammenspiel von Virulenzfaktoren des Bakteriums mit wirtsspezifischen Prädispositionen und Umweltfaktoren f uhrt häufig erst im fortgeschrittenen Lebensalter zur Ausbildung unterschiedlicher Komplikationen (Abb. 1). Inzwischen sind verschiedene Virulenzfaktoren von H. pylori identifiziert. Die cag-pathogenitätsinsel (PAI) stellt den bislang am besten erforschten Virulenzkomplex dar und wird in % der H.-pylori-Stämme in der westlichen Welt nachgewiesen. Sie besteht aus 29 Genen und kodiert u. a. f ur die Ausbildung eines Typ-IV-Sekretionsapparates und f ur die Bildung des 120 kda schweren CagA-Proteins, das dadurch in die Epithelzellen der Magenschleimhaut eingeschleust wird. Den CagA-positiven H.-pylori-Stämmen wird eine stärkere Entz undung und ein deutlich erhöhtes Risiko zur Entwicklung von peptischen Ulzera und Karzinomen zugeschrieben (Basso et al. 2008). Die Bestimmung des CagA-Status hat außerhalb von Studien bislang keinen Stellenwert. Ein Modell des Einflusses einer chronischen H.-pylori-Infektion auf die Magenkarzinogenese ist analog zur Adenom-Karzinom-Sequenz die Correa-Kaskade. Hier wird die Progression der durch H. pylori initiierten und durch Umwelt- und Wirtsfaktoren perpetuierten chronischen Gastritis zur atrophischen Gastritis, intestinalen Metaplasie und bei einigen Patienten uber die Dysplasie zum Karzinom vom intestinalen Typ beschrieben (Abb. 2) (Correa 1988). * peter.malfertheiner@med.ovgu.de Seite 1
2 Chronische Gastritis? Ohne Symptome Peptische Ulkuskrankheit/Ulkus duodeni * Magenneoplasien (Adenokarzinom, MALT-Lymphom) Prädisposition für NSAR-/ NSARinduzierte Läsionen Abb. 1 Übersicht uber die klinischen Folgen einer H.-pylori-Infektion. (* Die Heilung der Ulkuskrankheit durch die Therapie der H.-pylori-Infektion f uhrte 2005 zur Verleihung des medizinischen Nobelpreises an Marshall und Warren; NSAR nicht steroidale Antirheumatika) Abb. 2 Modell der Magenkarzinogenese. (Modifiziert nach (Correa 1988) und Wright et al. 1992) 3 Epidemiologie Mit einer Prävalenz von bis zu 50 % der Weltbevölkerung mit starker regionaler Variabilität stellt H. pylori einen der erfolgreichsten humanpathogenen Keime weltweit dar. Prävalenzstudien aus verschiedenen Regionen zeigen infolge der erfolgreichen Eradikationsstrategien einen anhaltenden R uckgang der Infektionsraten weltweit. Die niedrigsten Prävalenzraten sind im globalen Vergleich f ur Nordamerika und Australien publiziert, europäische Daten zeigen eine Prävalenz von %. Die höchsten Infektionsraten sind in S udamerika und Teilen Asiens mit bis zu 80 % beschrieben (Goh et al. 2011). Eine Untersuchung der Seroprävalenz in einer mitteldeutschen Kohorte konnte eine kumulative Prävalenz von 44,4 % zeigen. Eine Stratifizierung nach Altersgruppen ergab einen signifikanten Prävalenzsprung zwischen der Kohorte 0 30 Lebensjahre und >30 Jahre (17,6 % vs. 47,7 %) (Wex et al. 2011). Seite 2
3 Tab. 1 Übersicht uber die nicht invasiven und invasiven H.-pylori-Nachweisverfahren Nicht invasive Diagnostik Invasive Diagnostik 13 C-Atemtest Ureasetest an der Magenbiopsie Monoklonaler Stuhlantigentest Histopathologie mit Giemsa-/Warthin-Starry-Färbung Serum-IgG* Resistenztest (kulturell oder molekularbiologisch) *nur im Rahmen der Primärdiagnostik verwertbar 4 Klinik Die Infektion mit H. pylori verläuft in uber 80 % aller Fälle asymptomatisch. Klinische Manifestationen können alle in Abb. 1 genannten Erkrankungen des Magens mit den jeweiligen klinischen Präsentationen wie Zeichen der oberen gastrointestinalen Blutung, epigastrische Schmerzen, dyspeptische Beschwerden oder klinische Symptome einer (fortgeschrittenen) Tumorerkrankung sein. Insgesamt kam es durch die Weiterentwicklung der Diagnostik und der Therapien zu einem R uckgang klinischer Präsentationen von H.-pylori-assoziierten Erkrankungen (Malfertheiner et al. 2012; Fischbach et al. 2009). Die Entdeckung des Bakteriums, die Einf uhrung der Protonenpumpeninhibitortherapie im Jahre 1989 und die Entwicklung der Eradikationstherapie hatten u. a. die Heilung der peptischen Ulkuskrankheit und die rasante Abnahme der Ulkuschirurgie zur Folge. Die Heilung der Ulkuskrankheit durch die Therapie der H.-pylori-Infektion f uhrte zur Verleihung des medizinischen Nobelpreises an die Entdecker von H. pylori Barry Marshall und John Robin Warren im Jahr Gastroduodenale Ulkuskrankheit Durch die Einf uhrung der H2-Blocker im Jahre 1974, die Verf ugbarkeit der Protonenpumpeninhibitoren (PPI) seit 1989 (Zulassung von Omeprazol), die Entdeckung und Identifikation von H. pylori als Hauptauslöser der gastroduodenalen Ulkuskrankheit 1983 und die damit verbundene zunehmende Eradikation f uhrten neben einer flächendeckenden Verbesserung der hygienischen Maßnahmen zu einer Abnahme der Lebenszeitprävalenz eines gastroduodenalen Ulkus von etwa 10 % auf 2,5 % während der letzten zehn Jahre. Ist H. pylori die Ursache von ca. 95 % aller Ulcera duodeni, sind es im Magen aufgrund konkurrierender Ursachen ca. 70 %. Ursachen der gastroduodenalen Ulkuskrankheit: H.-pylori-Infektion Medikation (z. B. nicht steroidale Antirheumatika, NSAR) H. pylori und NSAR Idiopathisches Ulkus Hyperazidität des Magens (z. B. Gastrinom, Zollinger-Ellison-Syndrom) (Ischämisches) Anastomosenulkus nach Magenoperation Maligne Ulzera Systemische Erkrankungen (z. B. Morbus Crohn) Seltene Ursachen (z. B. viral, parasitär) 5 Diagnostik Verschiedene nicht invasive und invasive diagnostische Verfahren sind heute f ur den Nachweis einer H.- pylori-infektion flächendeckend verf ugbar. Mit vergleichbarer Sensitivität und Spezifität steht neben dem 13 C-Atemtest der monoklonale Stuhlantigentest zur Verf ugung (Tab. 1). In spezialisierten Laboren ist im Rahmen der Primärdiagnostik auch die Bestimmung der IgG-Antikörper im Serum möglich (Gisbert und Seite 3
4 Tab. 2 Übersicht uber die ätiologischen Gastritisformen 1. H.-pylori-Gastritis mit verschiedenen Phänotypen 2. Gastritisformen ohne Assoziation zur H.-pylori-Infektion - Chemisch-induzierte/reaktive Gastritis - Granulomatöse Gastritis - Crohn-Gastritis - Eosinophile Gastritis - Kollagene Gastritis 3. Gastritisformen mit möglicher Assoziation zur H.-pylori-Infektion - Autoimmungastritis - Riesenfaltengastritis - Lymphozytäre Gastritis 4. Seltene spezielle Formen der Gastritis (virale, parasitäre Ursachen) Pajares 2004; Gisbert und Pajares 2005; Calvet et al. 2010). Diese kommt vor allem dann zum Einsatz, wenn aufgrund einer laufenden antibiotischen Therapie oder einer fortgesetzten PPI-Therapie eine nicht invasive Testung mittels 13 C-Atemtest oder Stuhlantigentest nicht möglich ist und die invasiven direkten Tests (Ureasetest, Histologie mit Warthin-Starry-Färbung, Kultur) durch die genannten Einflussgrößen deutlich an Sensitivität verlieren. F ur alle invasiven direkten Testverfahren ist, sofern klinisch vertretbar, eine 14-tägige PPI-Pause vor dem Test empfohlen. Ein Vorteil des invasiven direkten Tests ist die Möglichkeit der histologischen Evaluation und Erkennung mukosaler Risikoläsionen. Nach erfolgter Eradikationstherapie ist vier Wochen nach Abschluss der Therapie eine nicht invasive Testung unter der Verwendung des 13 C-Atemtests oder des monoklonalen Antigentests im Stuhl zur Therapieerfolgskontrolle obligat. Neuere Entwicklungen gestatten unter Zuhilfenahme von molekularen Testverfahren ein Resistenztest direkt an Biopsien (Cambau et al. 2009). Erst durch die im Rahmen von Registerdaten komprimierten lokalen Resistenzdaten ist eine zielf uhrende Therapiesteuerung möglich. Eine Kenntnis der lokalen Resistenzsituation erleichtert dem Behandler die Auswahl der Eradikationstherapie. Der Stellenwert der bislang flächendeckend mikrobiologisch durchgef uhrten Resistenztests wird in Zukunft aufgrund einer auch in Westeuropa zunehmenden Resistenzentwicklung in den Vordergrund r ucken. Spätestens nach der zweiten Eradikationstherapie ohne nachweisbaren Eradikationserfolg ist ein Resistenztest obligat. 6 Differenzialdiagnostik Obgleich etwa 90 % aller Gastritiden H.-pylori-assoziiert sind, ist die histopathologische Differenzialdiagnostik von größter Bedeutung in der Therapie. Auch wenn epigastrische Schmerzen häufig unter der Diagnose einer Gastritis subsummiert werden, ist die Diagnose unabhängig von der Ätiologie ausschließlich histologisch zu stellen. Eine Übersicht uber die ätiologischen Gastritisformen zeigt Tab. 2. Zur Diagnosestellung einer H.-pylori-assoziierten Gastritis gehört die endoskopische Untersuchung des oberen Gastrointestinaltrakts mit Entnahme von je zwei Biopsien aus dem Antrum und dem Korpus. Unter Verwendung der bis heute g ultigen Sydney-Klassifikation f ur die Deskription der Gastritis, die unter Ber ucksichtigung von Morphologie, Atrophie und Topographie anhand vorgegebener Variablen die histopathologische Klassifikation und Graduierung vornimmt, wird die Diagnose gestellt und das Stadium der Infektion beschrieben. Seite 4
5 Tab. 3 Übersicht klassischer und alternativer Therapieschemata unter Verwendung der Standardmedikamente Französische Triplet- Therapie PPI 2 40 mg + Amoxicillin mg + Clarithromycin mg Italienische Triple- PPI 2 40 mg + Metronidazol mg + Clarithromycin mg Therapie Sequenzielle Therapie PPI 2 40 mg + Amoxicillin mg (Tag 1 5) PPI 2 40 mg + Clarithromycin mg + Metronidazol mg (Tag 6 10) Vierfachtherapie (= PPI 2 40 mg + Amoxicillin mg + Clarithromycin mg + Metronidazol Concomitant) mg (5 7 Tage) PPI Protonenpumpeninhibitor 7 Therapie Die empirisch eingesetzten Triple-Therapien zur Eradikation von H. pylori unterscheiden sich neben einer PPI-Basis in doppelter Standarddosierung in der Zusammensetzung der eingesetzten Antibiotika. Im als Französisches Triple bekannten Therapieregime kommen Clarithromycin 500 mg 2 täglich und Amoxicillin 1000 mg 2 täglich zum Einsatz, das Italienische Triple verwendet neben Clarithromycin 500 mg 2 täglich Metronidazol 400 mg 2 täglich Die Anwendung ist f ur mindestens sieben Tage, maximal aber 14 Tage empfohlen (Tab. 3). Der zunehmende Wirkverlust der Standardschemata ist vor allem in der steigenden Resistenzentwicklung begr undet. Trotz der insgesamt hohen Resistenz gegen Metronidazol steht die zunehmende Resistenz gegen das in beiden Schemata verwendete Clarithromycin im Vordergrund (Malfertheiner et al. 2012). In Ermangelung neuer direkt antibakteriell wirkender Substanzen standen in den letzten Jahren vermehrt neue Kombinationen und Sequenzen der Einnahme der bekannten Antibiotika im Mittelpunkt der klinischen Forschung. Es konnte eine höhere Effektivität der sequenziellen und der konkomittierenden Quadrupel-Therapien im Vergleich zur Standardtherapie gezeigt werden. Allerdings treten gleichzeitig höhere Nebenwirkungsraten bei einer geringeren Therapieadhärenz durch komplexere Einnahmeschemata und höhere Tablettenanzahl auf. Eine Übersicht der Therapieschemata zeigt Abb. 3. Ein Austausch des eingesetzten Clarithromycin gegen Levofloxacin ist in den vorliegenden Studien ohne Einbuße hinsichtlich der Effektivität möglich. Allerdings nimmt die Chinolonresistenz ebenfalls zu, und den insbesondere kardiologischen Nebenwirkungen muss insofern Rechnung getragen werden, dass Levofloxacin nur in ausgewählten Fällen zu empfehlen ist. Nachdem Bismutsalz jahrelang in Deutschland nur uber internationale Apotheken zu beziehen war, ist seit 2012 eine neue bismutbasierte Quadrupel-Therapie erhältlich (PPI, Bismutsalz, Tetrazyklin und Metronidazol). Die Zulassungsstudie konnte eine signifikante Überlegenheit in den Eradikationsraten sowohl bei Metronidazol- als auch bei Clarithromycinresistenzen gegen uber der Standard-Tripple- Therapie zeigen (Malfertheiner et al. 2011). Unter Ber ucksichtigung der zur Verf ugung stehenden Therapieschemata und in Anerkennung der Notwendigkeit zu neuen Stratifizierungen angesichts zunehmender Antibiotikaresistenzen ist der in Abb. 3 dargestellte Therapiealgorithmus entstanden. Vorbehalten gegen die Durchf uhrung einer Eradikationstherapie sind neben unerw unschten Wirkungen der eingesetzten Antibiotika immer auch Sorgen vor einer zunehmenden Resistenzentwicklung. Nicht zuletzt befördern auch die nur unregelmäßig durchgef uhrten Eradikationserfolgskontrollen eine zunehmende Resistenzentwicklung auch bei H. pylori, zusätzlich zum flächendeckenden Einsatz von Antibiotika in Randbereichen der jeweiligen Indikationen. Seite 5
6 Regional niedrige Clarithromycinrate Regional hohe Clari-R 1 st line Das nationale Referenzzentrum f ur H. pylori erhebt in regelmäßigen Abständen Resistenzdaten zur Dokumentation sowohl der primären als auch der sekundären und tertiären Antibiotikaresistenzen. Die im ResiNet zusammengefassten derzeitig elf deutschen Zentren konnten letztmals bis Dezember 2012 uber elf Jahre erhobene Daten publizieren (Tab. 4). Bei insbesondere deutlich zunehmenden Clarithromycinresistenzen in Europa ist der empirische Einsatz dieses Antibiotikums in Unkenntnis der lokalen Resistenzlage nicht länger zu empfehlen. Eine europäische Studie (Megraud et al. 2013) konnte Clarithromycinresistenzraten >30 % bereits in Portugal, Serbien und Österreich nachweisen, in weiten Teilen Europas (Belgien, Frankreich, Italien, Griechenland und Polen) sind Resistenzraten gegen das routinemäßig eingesetzte Antibiotikum von % beschrieben. Protonenpumpeninhibitor- Clarithromycin - Amoxicillin/Metronidazol oder Bismuth- Quadrupel-Therapie Bismuth-Quadrupel-Therapie falls nicht verfügbar: Non-Bismuth-Quadrupel- Therapie sequenziell oder Concomitant 2 nd line Bismuth- Quadrupel- Therapie oder Protonenpumpeninhibitor- Levofloxacin - Amoxicillin Protonenpumpeninhibitor - Levofloxacin - Amoxicillin 3 rd line Nur nach Resistogramm Abb. 3 Therapeutischer Algorithmus unter Ber ucksichtigung der lokalen Clarithromycinraten gemäß der europäischen Konsensuskonferenz Tab. 4 Resistenzentwicklung in Deutschland , multizentrische Surveillance-Studie ResiNet. (Nach Robert Koch Institut 2013) Antibiotikum Primärresistenz (%) Sekundärresistenz (%) Mehrfach vorbehandelt (%) Metronidazol Clarithromycin Chinolone Metronidazol/Clarithromycin Metronidazol/Clarithromycin/Chinolone Seite 6
7 Die j ungsten publizierten deutschen Daten aus dem Nationalen Referenzzentrum sind im Vergleich ansteigend mit aktuell 7 % in Deutschland. Allerdings bestehen auch hier bereits deutliche regionale Unterschiede (Robert Koch Institut 2013). 8 Verlauf und Prognose Eradikationsstudien konnten zeigen, dass eine Intervention mit dem Erreichen einer Restitutio ad integrum bei fr uhzeitiger Eradikation, d. h. vor Erreichen einer atrophischen Gastritis oder späterer Schädigungsstufen (Abb. 2), möglich ist und damit ein effektives Werkzeug zur Magenkarzinomprävention existiert (Malfertheiner et al. 2012; Wong et al. 2004; Wroblewski et al. 2010). Auch eine in späteren Stadien der Infektion durchgef uhrte Eradikation reduziert das Risiko der Entstehung eines Magenkarzinoms ebenso wie das Risiko eines Rezidivs nach endoskopischer Therapie eines Magenfr uhkarzinoms oder nach Magenteilresektion. Da aber auch nach erfolgreicher Eradikationstherapie eine Progression der atrophischen Gastritis und der intestinalen Metaplasie zum Karzinom beobachtet werden kann, muss vermutet werden, dass es einen point of no return in dieser Kaskade gibt, an dem irreversible genetische und epigenetische Veränderungen auftreten (Fuccio et al. 2007; Fukase et al. 2008; Malfertheiner et al. 2006). Die Prognose der H.-pylori-Infektion wird im Wesentlichen von den Blutungskomplikationen und den assoziierten malignen Erkrankungen bestimmt. Neben dem MALT-Lymphom ist die Assoziation einer H.-pylori-Infektion mit der Magenkarzinogenese gesichert. 8.1 MALT-Lymphom Die Assoziation einer H.-pylori-Infektion mit dem MALT-Lymphom ist seit 1991 bekannt (Seifert et al. 1992; Stolte 1992; Wotherspoon et al. 1991). Etwa 90 % aller Fälle sind mit einer Infektion mit H. pylori assoziiert. Unabhängig vom Stadium der Erkrankung ist die Eradikationstherapie die Therapie der Wahl und f uhrt in bis zu 80 % der Fälle im Stadium I zur Heilung, woran sich nur dreimonatige endoskopische Verlaufskontrollen anschließen. Auch in fortgeschritteneren Erkrankungsstadien ist eine Heilung des MALT-Lymphoms durch eine alleinige Eradikationstherapie möglich, wenn auch deutlich unwahrscheinlicher (Ruskoné-Fourmestraux et al. 2011). Die größte bisher publizierte Studie aufgrund der geringen Prävalenz liegen nur retrospektive Daten vor konnte selbst bei fehlendem Nachweis einer H.-pylori-Infektion ein Ansprechen der Erkrankung auf eine Eradikationstherapie zeigen (Nakamura et al. 2012). 8.2 Magenkarzinom Der Einfluss der H.-pylori-Infektion auf die Magenkarzinogenese wurde im Modell der Correa-Kaskade zusammengefasst (Abb. 2) (Correa 1988). Die International Agency for Research on Cancer der Weltgesundheitsorganisation hat H. pylori im Jahr 1994 als Klasse-I-Karzinogen klassifiziert, basierend auf epidemiologischen Daten, nach denen ein 2- bis 20-fach erhöhtes Risiko f ur die Entwicklung eines Adenokarzinoms des Magens bei H.-pylori-positiven Patienten im Vergleich zu Nichtinfizierten besteht. Über 70 % der Nicht-Kardiakarzinome werden dieser Infektion zugeschrieben (Ekström et al. 2001). Neben anderen Infektionskrankheiten (virale Hepatitiden B und C, einzelne Subtypen des humanen Papillomavirus und humanes Herpesvirus 8) trägt die Infektion mit H. pylori signifikant dazu bei, dass aktuell weltweit jährlich etwa 2 Mio. infektiologisch ausgelöster Karzinome dokumentiert werden (de Martel et al. 2012). Seite 7
8 8.3 Extragastrale Erkrankungen Ein Ergebnis der klinischen Forschung der letzten Jahre waren Erkenntnisse uber den Zusammenhang zwischen extragastralen Erkrankungen und einer H.-pylori-Infektion. Als gesichert gilt ein Zusammenhang zwischen einer H.-pylori-Infektion und einer Immunthrombozytopenie, die in klinischen Studien Ansprechraten von mehr als 50 % auf eine Eradikationstherapie zeigte (Stasi et al. 2009), ebenso wie zwischen einer Eisenmangelanämie und einer H.-pylori-Infektion, sofern differenzialdiagnostisch alle anderen Ursachen ausgeschlossen wurden (Muhsen und Cohen 2008). Beide Erkrankungen sind nach nationalen und internationalen Leitlinien Indikationen zur H.- pylori-eradikation. Ebenso konnte gezeigt werden, dass die Resorption einiger Medikamente durch eine H.- pylori-infektion vermindert ist und nach erfolgreicher Eradikationstherapie normalisiert werden kann. Hierzu zählen Thyroxin und L-Dopa. Mögliche Zusammenhänge zwischen einer Infektion mit H. pylori und einer atopischen Diathese bleiben trotz Hinweisen auf einen möglicherweise protektiven Effekt bis heute kontrovers (Chen und Blaser 2007; Fullerton et al. 2009). Ebenso konnte kein eindeutiger Zusammenhang der H.- pylori-infektion mit der Entwicklung einer Adipositas gezeigt werden. Es liegen Daten vor, die niedrigere Spiegel von Ghrelin, einem Hormon mit appetitsteigernder Wirkung, und erhöhte Spiegel von Leptin, einem appetitz ugelnden Hormon, bei H.-pylori-infizierten Patienten zeigen. Kontrovers diskutiert werden in diesem Zusammenhang unverändert auch epidemiologische Signale, die einen geringeren Body-Mass- Index bei H.-pylori-infizierten Patienten im Vergleich zu H.-pylori-negativen Personen zeigten (Ioannou et al. 2005; Chen und Blaser 2012; Jeffery et al. 2011). Die gef uhrte Kontroverse uber den Einfluss einer Eradikationstherapie auf den Krankheitsverlauf einer Refluxerkrankung ist nach heutigem Wissen dahingehend zusammenzufassen, dass eine Eradikation weder den Verlauf der gastroösophagealen Refluxerkrankung noch das therapeutische Ansprechen auf eine PPI-Therapie beeinflusst (Saad et al. 2012). Literatur Basso D, Zambon C, Letley DP, Stranges A, Marchet A, Rhead JL, Schiavon S, Guariso G, Ceroti M, Nitti D, Rugge M, Plebani M, Atherton JC (2008) Clinical relevance of Helicobacter pylori caga and vaca gene polymorphisms. Gastroenterology 135(1):91 99 Calvet X, Lario S, Ramírez-Lázaro MJ, Montserrat A, Quesada M, Reeves L, Masters H, Suárez-Lamas D, Gallach M, Miquel M, Martínez-Bauer E, Sanfeliu I, Segura F (2010) Accuracy of monoclonal stool tests for determining cure of Helicobacter pylori infection after treatment. Helicobacter 15(3): Cambau E, Allerheiligen V, Coulon C, Corbel C, Lascols C, Deforges L, Soussy C, Delchier J, Megraud F (2009) Evaluation of a new test, genotype HelicoDR, for molecular detection of antibiotic resistance in Helicobacter pylori. J Clin Microbiol 47(11): Campylobacter pylori becomes Helicobacter pylori (1989). Lancet 2(8670): Chen Y, Blaser MJ (2007) Inverse associations of Helicobacter pylori with asthma and allergy. Arch Intern Med 167(8): Chen Y, Blaser MJ (2012) Association between gastric Helicobacter pylori colonization and glycated hemoglobin levels. J Infect Dis 205(8): Correa P (1988) A human model of gastric carcinogenesis. Cancer Res 48(13): de Martel C, Ferlay J, Franceschi S, Vignat J, Bray F, Forman D, Plummer M (2012) Global burden of cancers attributable to infections in 2008: a review and synthetic analysis. Lancet Oncol 13(6): Seite 8
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