Ionentransportstörung und mukoziliäre Dysfunktion bei chronisch obstruktiven Lungenerkrankungen
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- Herta Bruhn
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1 Ionentransportstörung und mukoziliäre Dysfunktion bei chronisch obstruktiven Lungenerkrankungen Prof. Dr. med. Marcus A. Mall Sektion Päd. Pneumologie & Allergologie und CF-Zentrum Zentrum für Kinder- und Jugendmedizin und Abteilung Translationale Pneumologie Zentrum für Translationale Lungenforschung Universität Heidelberg
2 Mukusobstruktion bei chronisch-obstruktiven Atemwegserkrankungen Mukoviszidose Asthma bronchiale Chronische Bronchitis Mall M et al. Prog Respir Res 2006 Elias J.A. et al., JCI 2003 Hogg J. et al., NEJM 2004 Mukusobstruktion Chronische Entzündung und rezidivierende Infektionen Remodeling und Gewebedestruktion
3 Defekt der mukoziliären Clearance bei chronisch-obstruktiven Atemwegserkrankungen % Initial deposition Mukoviszidose (CF) CF severe lung disease CF mild lung disease CF normal lung function Normal Regnis J et al., Am J Respir Crit Care Med 1994 Goodman R, Am Rev Respir Dis 1978 Mall MA, JAMPDD 2008 Tracheal mucus transport velocity Chronische Bronchitis Young non-smokers Elderly non-smokers Young ex-smokers Young smokers Chronic bronchitis Asthma bronchiale
4 Traditionelles Modell der mukoziliären Clearance 1. Mukus 2. Zilien 3. Periziliäre Flüssigkeit Wanner A, et al. Am J Respir Crit Care Med Knowles M.R. et al. J Clin Invest 2002
5 Neues Modell der mukoziliären Clearance Button et al., Science 2012
6 Mucus Transport: Traditional View of the PCL as a Liquid Layer is Inaccurate R. Pickles, JVI 1998 Epithelial Cell Button et al., Science 2012
7 Morphologic Evidence for Structure in Both the Mucus and PCL Layers Button et al., Science 2012
8 Relative Sizes Tethered Mucins in the PCL 250nm 1 µm Protein Size MUC1 200Kda MUC4 900Kda MUC Kda 4 µm BSA 66Kda MUC5B 400Kda 500 nm MUC1 MUC4
9 Behavior of Mucins in Solutions: Generation of Osmotic Pressures π mucus n. kt π mucus kt ξ 3 mucus
10 Two Layer Hydration Model of MCC: In Health, PCL Osmotic Pressure > Mucus Layer Osmotic Pressure π π
11 Summary Data for Mucus Layer and PCL Mucus exerts osmotic pressure on PCL π mucus kt 100 Pa Osmotic Pressures PCL has internal osmotic pressure due to the structural integrity of tethered mucins and cilia ξ 3 mucus ξ mucus = 50 nm π PCL kt 520 ξ 3 PCL ξ PCL Mucus 30 Pa PCL is stable as long as its osmotic pressure is higher PCL 520 Pa (ξ=20nm) Π PCL > Π mucus Button et al., Science 2012
12 Mucus Concentration, PCL Height, and Mucus Transport vs. Adhesion MCC= MCC= 7 μm Critical Conc. Π mucus Π PCL h PCL [μm] Collapse Conc. Π mucus > Π PCL MCC= Mucin concentration (mg/ml) 4 μm Π mucus >> Π PCL Button et al., Science 2012
13 Mechanismen der Mukusobstruktion bei chronischen Atemwegserkrankungen Primär Ionentransportdefekt Primär Entzündung Erhöhte Mukuskonzentration (Dehydratation) Mukoziliäre Dysfunktion Mukushypersekretion: (Asthma, chronische Bronchitis ) Mukusobstruktion Fahy J et al. NEJM 2010
14 Model Disease Cystic Fibrosis: Chronic Mucostasis, Inflammation, Infection and Progressive Lung Damage Courtesy of Jeff Wine Gibson RL et al., Am J Respir Crit Care Med 2003 Mall M et al., Prog Respir Res 2006
15 CF Lung Disease is Caused by Mutations in the CFTR Chloride Channel CFTR CFTR ΔF508 ΔF508 Current Time Closed Open Gibson RL et al., Am J Respir Crit Care Med 2003 Sheppard DN et al, Physiol Rev 1999 Kreda SM et al. Methods Mol Biol. 2011
16 Basic Ion Transport Defect in CF Airway Epithelia Normal CF
17 CF Ionentransportstörung führt zu Dehydratation der Atemwegsoberflächen und mukoziliärer Dysfunktion J. Wine Knowles MR et al., NEJM 1981 Normal CF Normal CF Matsui H. et al., Cell 1998 Tarran R. et al., J. Biol. Chem. 2005
18 Mechanismen der mukoziliären Dysfunktion und Mukusobstruktion bei chronisch-obstruktiven Lungenerkrankungen? 1. Mukushypersekretion 2. Ziliendysfunktion 3. Dehydratation durch Ionentransportdefekt Wanner A, et al. Am J Respir Crit Care Med Knowles M.R. et al. J Clin Invest 2002
19 Lessons from Animal Models Mall M. JAMPDD 2008
20 Asthma Mouse Models with Mucus Hypersecretion do not Develop Mucus Plugging Kuperman DA et al., Nat. Med Phenotype: Eosinophilic inflammation Goblet cell metaplasia & mucus hypersecretion No mucus plugging No pulmonary mortality Mucus clearance probably Allergic sensitization with ovalbumin (OVA) normal Lung-specific overexpression of Th2 cytokines (IL-4, IL-5, IL-9, IL-13)
21 Mouse Models with Primary Ciliary Dysfunction do not Develop Lung Disease HFH-4 -/- Wild-type -/- Wildtype Nose Wild-type HFH-4 - /- Phenotype: Systemic absence of ciliary function Situs inversus Hydrocephalus internus No pulmonary pathology Trache a Trachea Probably cilia-independent mucus transport Cough clearance Gas-liquid pumping Brody SL et al. Am. J. Respir. Cell. Mol. Biol. 2000
22 Überprüfung der Dehydratations-Hypothese im Mausmodell Wild-type βenac-tg Wild-type βenac-tg Wild-type βenac-tg ASL ASL Wild-type βenac-tg Mall M. et al., Nat Med 2004
23 Dehydratation der Atemwegsoberflächen führt in der Maus zu chronisch-obstruktiver Atemwegserkrankung Survival (%) Wild-type βenac-tg βenac-tg βenac-tg Age (days) Wild-type βenac-tg Wild-type βenac-tg Mall M et al., Nat. Med Mall M et al., AJRCCM 2008
24 Lack of CFTR Aggravates Mucus Obstruction and Mortality in βenac-tg Mice Johannesson B et al. PLoS One 2012
25 Airway Surface Dehydration (Imbalance of Na + Absorption and Cl - Secretion) Critical in Pathogenesis of Mucostasis and Lung Disease Pilewski J. & Frizzell R. Nat. Med. 2004
26 Is Mucus Obstruction Bad?
27 Mucus Obstruction Causes Spontaneous Bacterial Infection in βenac-tg Mice Wild-type βenac-tg Livraghi-Butrico A. et al., Mucosal Immmunology 2012
28 Mucus Obstruction Causes Neutrophilic Inflammation under Germ-free Conditions H&E AB PAS Wild-type βenac-tg Specific Pathogen Free Germ Free Livraghi-Butrico A. et al., Mucosal Immmunology 2012
29 Spielt Ionentransport eine Rolle bei anderen chronisch-obstruktiven Atemwegserkrankungen?
30 Th2 Cytokines Induce a Pro-secretory Ion Transport Phenotype in Bronchial Epithelia in Vitro Galietta L. et al. PATS 2004 Danahay H. et al. AJP Lung 2005
31 Model of IL-13 Mediated Inflammation to Test Effects on Airway Ion Transport in Vivo WT ± IL-13 or ± Aspergillus Ag Vehicle IL-13 inflammation Vehicle IL-13 inflammation UTP Anagnostopoulou P. et al. ERJ 2010
32 IL-13 Mediated Airway Inflammation Induces a Prosecretory Ion Transport Phenotype in Mouse Bronchi Vehicle IL-13 Anagnostopoulou P. et al. ERJ 2010
33 In 2008 TMEM16A was Identified as the Calcium- Activated Chloride Channel (CaCC) in Airway Epithelia HBE RNA (+/- IL-4) Microarrays TMEM16A Caputo et al. Science 2008 Yang YD et al. Nature 2008 Schroeder BC et al. Cell 2008
34 However, IL-13 Mediated Inflammation has no Effect on TMEM16A and CFTR Expression in Mouse Airways Vehicle IL-13 inflammation Anagnostopoulou P. et al. ERJ 2010
35 SLC26A9 as Potential Candidate for Inflammation Induced Cl - Secretion? Member of SLC26 family of anion transporters Predominantly expressed in epithelia of the lung and upper GI tract Functions as Cl - channel that contributes to constitutive and camp-induced Cl - secretion in HBE cells Slc26a9 -/- mice show reduced acid secretion in stomach but appear healthy and display normal growth Lohi H. et al. JBC 2002 Xu J. et al. PNAS 2008 Bertrand CA. et al. JGP 2008
36 Slc26a9-deficient Mice do not Show Lung Disease or Abnormal Airway Cl - Secretion under Physiological Conditions WT Slc26a9 -/- WT Slc26a9 -/- Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
37 Does SLC26A9 Contribute to Inflammation-Induced Cl - Secretion? WT versus Slc26a9 -/- Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
38 SLC26A9 Determines Constitutive Cl - Secretion Induced in IL-13 Mediated Airway Inflammation Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
39 SLC26A9-mediated Cl - Secretion Prevents Mucus Obstruction in Airway Inflammation WT vehicle WT IL-13 Slc26a9 -/- vehicle Slc26a9-/- IL-13 Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
40 IL-13 Mediated Inflammation has no Effect on SLC26A9 mrna Expression in Mouse Airways Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
41 A Single Nucleotide Polymorphism in SLC26A9 Associated with Asthma in Children is Genetic association study in healthy children and children with asthma (n=1,319) SNP rs in 3 UTR of SLC26A9 is associated with asthma Odds ratio 1.48 (P<0.012) Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
42 The SNP in the 3 UTR of SLC26A9 Creates a mirna Binding Site Translational repression Greco S J et al. PNAS 2007
43 The SNP in the 3 UTR of SLC26A9 Causes Translational Repression in Luciferase Reporter Assays PGK Firefly luciferase 3'UTR SV40 Renilla luciferase + Precursor mirna Dual luciferase reporter Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
44 Effects of csnps in SLC26A9 on Cl - Channel Function in Xenopus Oocytes Chen AP et al. Human Mutation 2012
45 SLC26A9-mediated Cl - Secretion Prevents Mucus Obstruction in Th2-driven Airway Inflammation Associated with Mucus Hypersecretion Anagnostopoulou P. et al. JCI 2012
46 Therapeutische Implikationen: Hydration Therapies
47 Verbesserung der Befeuchtung der Atemwegsoberflächen als therapeutische Strategie Normal Mukoviszidose Mukoviszidose + Hydratations-Therapie Osmolyte Hypertones Kochsalz Mannitol Ionenkanal- Modulatoren CFTR-Modulatoren Na + -Kanal Blocker
48 Dosis-abhängige Verbesserung der mukoziliären Clearance durch hypertones Kochsalz bei Mukoviszidose Robinson M. et al. Thorax 1997
49 Intensive Inhalation mit hypertonem Kochsalz verbessert die Lungenfunktion bei CF Studie 1: Intensive Inhalationstherapie: 24 Patienten, 4-mal täglich 5 ml HS 7% über 2 Wochen * * Donaldson et al. NEJM, 2006
50 Langzeittherapie mit inhaliertem Kochsalz reduziert pulmonale Exazerbationen bei Mukoviszidose Langzeit low dose Inhalationstherapie: 164 Patienten, 2-mal täglich 4 ml HS 7% über 48 Wochen ΔFEV1 absolut 3.2 % Elkins et al., NEJM, 2006
51 Hypertonic Saline Improves LCI in Pediatric Patients with CF with Normal Lung Function Amin R et al. Thorax 2010
52 Effekt von hypertoner Kochsalzlösung auf Mukusobstruktion? Studiendesign Wildtyp + Vehikel Wildtyp + HS βenac-tg + Vehikel βenac-tg + HS Intervention Endpunkte: 1. Mukusobstruktion 2. Atemwegsentzündung Geburt Alter (Wochen) Behandlung mit HS 7% (1µl/g i.t.) oder Vehikel (ddh 2 O ) 3 x täglich Graeber S. et al, AJRCMB in press
53 Behandlung mit hypertoner Kochsalzlösung reduziert Mukusobstruktion bei Mäusen mit chronischer Atemwegserkrankung Vehicle 7% HS βenac-tg Wild-type Erwachsene Mäuse 3-mal täglich HS 7% über 2 Wochen Graeber S. et al, AJRCMB in press
54 Effekt von inhalativer HS auf die Atemwegsentzündung im Mausmodell Erwachsene Mäuse 3-mal täglich HS 7% über 2 Wochen Graeber S. et al, Am J Respir Cell Mol Biol 2013
55 Hypertones Kochsalz und Inflammation: Pro-inflammatorische Effekte am normalen Atemwegsepithel Osmotischer Effekt Transiente Zellschrumpfung (osmotischer Stress) Freisetzung von Zytokinen (IL-8) und Mediatoren Rekrutierung von Neutrophilen und Bronchokonstriktion Tarran R. et al. Mol Cell 2001 Reeves EP Sci World J 2012
56 Hypertones Kochsalz und Inflammation: Anti-inflammatorische Effekte bei chronischer Atemwegsentzündung CF Sputum Normal CF Reeves EP et al. Am J Respir Crit Care Med 2011
57 Lungenerkrankung bei CF beginnt in den ersten Lebensmonaten 57 Säuglinge mit CF Normal Bronchialdilatation (19%) Bronchialwandverdickung (45%) Air trapping (67%) Sly PD et al, Am J Respir Crit Care Med 2009
58 Präventive hypertone Kochsalzlösung verhindert Mukusobstruktion im Mausmodell Studiendesign Proof-of-concept Wildtyp + Vehikel Wildtyp + HS βenac-tg + Vehikel βenac-tg + HS Prävention Geburt Alter (Wochen) Behandlung mit HS 7% (1µl/g i.t.) oder Vehikel (ddh 2 O ) 3 x täglich Graeber S. et al, Am J Respir Cell Mol Biol 2013
59 Präventive Inhalation mit hypertonem Kochsalz bei CF (Phase IIa Studie) Hypertones NaCl 6% (HS), 2x/Tag CF NGS Kohorte Run-in Randomisierung (1:1) Isotones NaCl 0,9% (IS), 2x/Tag Inhalation über 52 Wochen Geburt Diagnose Inhalationsbeginn Inhalationsende CF NBS Run-in Beobachtungsstudie (Biobank) Mirjam Stahl
60 Einschlusskriterien und Endpunkte Einschlusskriterien: Neugeborene und Säuglinge bestätigte Diagnose CF Alter bei Studieneinschluss 0-4 Monate Primärer Endpunkt: Sicherheit der Inhalation mit hypertonem Kochsalz (AE/SAE) Sekundäre Endpunkte: 6 4 LCI z-score Control CF Mirjam Stahl
61 Präventive Inhalation mit Hypertonem NaCl: Studiendesign Start 3 Monate 6 Monate 9 Monate Ende Klinische Untersuchung, QoL Multiple Breath Washout Mikrobiologie Klinische Untersuchung, QoL MRT Thorax, Multiple Breath Washout Mikrobiologie Mirjam Stahl
62 Präventive HS Studie: Multi-Center Studie im Deutschen Zentrum für Lungenforschung Bochum NCT Koordinierendes Studienzentrum Regensburg Mirjam Stahl
63 Klinische Studien zu inhalativer hypertoner Kochsalzlösung bei obstruktiven Atemwegserkrankungen
64 Indikationen und Potential von inhalativer hypertoner Kochsalzlösung bei obstruktiven Atemwegserkrankungen Subphänotypen mit Mukusobstruktion Asthma bronchiale recurrent wheeze protracted bacterial bronchitis Sekundäre, chronisch-obstruktive Atemwegserkrankungen mit Störung der mukoziliären Clearance: Non-CF Bronchiektasen Immundefekte, PCD Neuromuskulär transient, viral wheeze Bronchiolitis CF
65 Zusammenfassung Mukoziliäre Dysfunktion ist eine charakteristische Störung bei obstruktiven Atemwegserkrankungen (CF, Asthma, COPD) und führt zu Mukusobstruktion, bakterieller Infektion und Entzündung Neues MCC Modell und Befunde aus Tiermodellen: Mukus-Hyperkonzentration (durch Ionentransportstörung oder Mukushypersekretion) kritischer Mechanismus der mukoziliären Dysfunktion und Mukusobstruktion Verbesserung der Mukus-Befeuchtung (Osmolyte, Ionenkanalmodulatoren) effektive Rescue-Therapie bei Mukoviszidose - Potential als mukokinetische Therapie bei Spektrum von akuten und chronischen obstruktiven Atemwegserkrankungen
66 Labor Raman Agrawal Penelope Anagnostopoulou Julia Dürr Benedikt Fritzsching Stefanie Gehrig Simon Gräber Gregor Reiter Zhe Zhou Stephanie Hirtz Jolanthe Schatterny Heike Stichnoth Dominik Leitz Charlotte van Bodegom Klinische Forschung Olaf Sommerburg Mirjam Stahl Susanne Hämmerling Eva Fritzsching Cristina Prat Knoll Cornelia Joachim
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